Хромериды: фотосинтезирующие родственники малярийного плазмодия

Малярийный плазмодий и токсоплазма — паразиты, но в их клетках есть остаток пластиды — апикопласт. Значит, их предки когда-то фотосинтезировали. Каким был этот предок? В 2008 году из австралийских кораллов выделили одноклеточную фотосинтезирующую водоросль Chromera velia, оказавшуюся ближайшим свободноживущим родственником споровиков. Её назвали хромерой, а группу — хромеридами. В статье разобрано, что такое альвеоляты и споровики, как устроены хромериды, что их открытие рассказало о происхождении паразитов и почему это важно для лечения малярии.

• 1. Альвеоляты и споровики
• 2. Апикопласт
• 3. Открытие хромеры
• 4. Строение и пластиды хромерид
• 5. От хищника к паразиту
• 6. Апикопласт как мишень лекарств
• 7. Для олимпиад
• Задания с разбором

1. Альвеоляты и споровики

Альвеоляты — крупная группа одноклеточных эукариот, у которых под плазмалеммой есть слой уплощённых мембранных мешочков — альвеол. В неё входят:

• инфузории — хищники с ресничками и двумя типами ядер;
• динофлагелляты — фотосинтезирующие и хищные жгутиконосцы (см. статью «Динофлагелляты»);
• апикомплексы (споровики) — облигатные паразиты животных: малярийный плазмодий, токсоплазма, кокцидии, грегарины, криптоспоридии;
• хромериды и колподеллиды — небольшие группы, родственные апикомплексам.

Название «апикомплексы» происходит от апикального комплекса — набора структур на переднем конце клетки (коноид из спирально уложенных микротрубочек, секреторные органоиды роптрии и микронемы). С его помощью паразит прикрепляется к клетке хозяина и проникает в неё.

2. Апикопласт

В 1990-е годы в клетках малярийного плазмодия и токсоплазмы обнаружили небольшой органоид, окружённый четырьмя мембранами, со своей кольцевой ДНК около 35 тысяч пар нуклеотидов. Анализ генов показал, что это пластида, утратившая фотосинтез. Её назвали апикопластом.

Функции апикопласта:

• синтез изопреноидов (предшественников многих важных веществ) по пути, характерному для бактерий и пластид растений; у человека этого пути нет;
• синтез жирных кислот (важен на некоторых стадиях цикла);
• участие в синтезе гема и железосерных белков.

Без апикопласта плазмодий погибает. Четыре мембраны указывают на вторичный эндосимбиоз: предок споровиков поглотил водоросль, уже имевшую пластиду. Но какую — красную или зелёную? По генам апикопласта ответить было трудно: их осталось мало, и они сильно изменились. Ответ дали хромериды. Подробнее о плазмодии — в статье «Малярийный плазмодий».

3. Открытие хромеры

Австралийский исследователь Роберт Мур и его коллеги искали симбиотических водорослей в каменистых кораллах из Сиднейской гавани и выделили в культуру неизвестную бурую одноклеточную водоросль. Анализ генов ядра и пластиды показал, что она — не динофлагеллята (как большинство симбионтов кораллов), а ближайший родственник апикомплекс. В 2008 году её описали в журнале Nature как Chromera velia. В 2012 году из кораллов Большого Барьерного рифа описали второй вид хромерид — Vitrella brassicaformis.

Связь хромер с кораллами пока не до конца понятна: их находили в кораллах и личинках кораллов, но являются ли они полезными симбионтами, паразитами или случайными обитателями, не установлено.

4. Строение и пластиды хромерид

• Клетки хромеры — неподвижные округлые цисты 5–10 мкм; при размножении образуются подвижные клетки с двумя жгутиками.
• У подвижных клеток на переднем конце есть псевдоконоид — структура из микротрубочек, напоминающая коноид апикального комплекса.
• Пластида окружена четырьмя мембранами, как апикопласт.
• Пигменты: только хлорофилл a (без хлорофилла c, обычного у родственных групп), каротиноиды виолаксантин и изофукоксантин.
• Рубиско — форма II, как у динофлагеллят.

Сравнение пластидной ДНК хромеры и апикопласта выявило общие необычные особенности (например, одинаковые изменения в строении отдельных генов). Это доказало, что апикопласт — родственник пластиды хромеры, а сама пластида хромеры происходит от красной водоросли. Таким образом, апикопласт малярийного плазмодия — бывшая пластида красной водоросли, полученная одним из предков альвеолят при вторичном эндосимбиозе.

У хромеры обнаружились и другие особенности: её митохондриальный геном очень мал и, как у плазмодия, в митохондриях нет комплекса I дыхательной цепи. Значит, упрощение митохондрий у споровиков началось ещё у их свободноживущих предков.

5. От хищника к паразиту

Ближайшие родственники апикомплекс — не только хромериды, но и колподеллиды — свободноживущие хищные жгутиконосцы. Колподелла присасывается к жертве (другому протисту) передним концом с апикальным комплексом, прокалывает её и высасывает содержимое. Такой способ питания называют мизоцитозом. Мизоцитозом питаются и многие динофлагелляты.

Сопоставление колподеллид, хромерид, динофлагеллят и апикомплекс позволяет предложить сценарий:

1. Общий предок был жгутиконосцем, имевшим пластиду красноводорослевого происхождения и способным к мизоцитозу.
2. Апикальный комплекс возник как орудие хищника для прикрепления к жертве и высасывания её содержимого.
3. Одни потомки сохранили фотосинтез (хромериды, многие динофлагелляты), другие стали хищниками (колподеллиды).
4. Предки апикомплекс начали «высасывать» клетки животных, затем проникать в них целиком — так хищничество перешло во внутриклеточный паразитизм.
5. Пластида перестала фотосинтезировать, но сохранила незаменимые синтезы и стала апикопластом. У некоторых споровиков (криптоспоридии, часть грегарин) пластида утрачена полностью.

Повторить многообразие одноклеточных эукариот можно в уроке «Одноклеточные эукариоты» и в тренажёре по теме 4.1.

6. Апикопласт как мишень лекарств

Апикопласт — уязвимое место паразита, потому что в клетках человека подобного органоида нет.

• Антибиотики доксициклин и клиндамицин подавляют рибосомы апикопласта (70S, бактериального типа). Интересно, что плазмодий погибает не сразу, а только в следующем цикле размножения: дочерние клетки получают неполноценный апикопласт. Это явление называют «отсроченной гибелью». Поэтому эти антибиотики применяют вместе с быстродействующими препаратами или для профилактики.
• Фосмидомицин подавляет синтез изопреноидов в апикопласте; в организме человека изопреноиды синтезируются другим путём, поэтому препарат малотоксичен.
• Некоторые гербициды, подавляющие ферменты пластид растений, действуют и на плазмодия.

Хромера с её работающей пластидой — удобная модель: на ней можно изучать функции генов, которые у плазмодия изучать трудно, и проверять новые вещества.

7. Для олимпиад

Почему паразиту нужна пластида

Если пластида утратила фотосинтез, зачем её сохранять? Ответ — в путях синтеза, расположенных в пластиде. У предков споровиков синтез изопреноидов шёл только в пластиде, а соответствующий путь в цитоплазме (мевалонатный, как у человека) был утрачен. Перенести весь путь в цитоплазму сложно, а получить изопреноиды от хозяина плазмодий не может. Поэтому пластида стала незаменимой. Криптоспоридии, утратившие пластиду, получают необходимые вещества от хозяина: они живут в кишечнике, на поверхности клеток, и имеют иные пути обмена.

Опыт со «спасением»

В 2011 году Эллен Йе и Джозеф Деризи показали: если в среду для культуры плазмодия добавить изопентенилпирофосфат (продукт синтеза изопреноидов), паразит выживает даже после полной потери апикопласта под действием антибиотика. Значит, в стадии развития в эритроцитах единственная незаменимая функция апикопласта — синтез изопреноидов.

Задания с разбором

Сначала ответьте сами, затем откройте разбор.

Задание 1

Какие факты указывают на то, что предки малярийного плазмодия были фотосинтезирующими организмами?

Задание 2

Почему антибиотик доксициклин, действующий на бактерии, помогает при малярии?

Задание 3

Какие признаки объединяют хромер и апикомплекс? Чем хромеры отличаются от них?

Задание 4

Как, по современным представлениям, возник апикальный комплекс? Какой организм помогает это понять?

Задание 5 (олимпиадное)

Культуру плазмодия обработали антибиотиком, разрушающим апикопласт, и одновременно добавили в среду изопентенилпирофосфат. Паразиты выжили и размножались, но апикопласта у них не было. Какой вывод можно сделать? Почему фосмидомицин рассматривают как лекарство от малярии?

Литература

• Moore R. B. et al. A photosynthetic alveolate closely related to apicomplexan parasites // Nature. 2008. Vol. 451. P. 959–963.
• Janouškovec J. et al. A common red algal origin of the apicomplexan, dinoflagellate, and heterokont plastids // PNAS. 2010. Vol. 107. P. 10949–10954.
• McFadden G. I. et al. Plastid in human parasites // Nature. 1996. Vol. 381. P. 482.
• Yeh E., DeRisi J. L. Chemical rescue of malaria parasites lacking an apicoplast defines organelle function in blood-stage Plasmodium falciparum // PLoS Biology. 2011. Vol. 9. e1001138.