Движение многоклеточных растений: тропизмы и настии

В 1729 году французский астроном Ж.-Ж. де Меран поставил горшок с мимозой в тёмный шкаф. Он знал, что днём листья мимозы раскрыты, а к ночи складываются, и думал, что их «будит» солнце. Но и в полной темноте листья продолжали раскрываться утром и складываться вечером [1]. Так впервые обнаружили, что у живых организмов есть внутренние часы. А заодно — что растение, у которого нет ни мышц, ни нервов, всё время движется. Стебель на подоконнике поворачивается к окну, корень огибает камень и уходит вглубь, усик за несколько часов обвивает опору, ловушка венериной мухоловки захлопывается за десятую долю секунды.

Ниже разобрано, какие бывают движения у растений, прикреплённых к одному месту, как растение воспринимает свет, силу тяжести и прикосновение, почему изгиб получается в нужную сторону, чем тропизмы отличаются от настий и что из этого спрашивают на ЕГЭ.

• 1. Как движется растение без мышц
• 2. Тропизмы, настии, таксисы и нутации
• 3. Два механизма: рост и тургор
• 4. Тропизмы: определение и виды
• 5. Три этапа тропизма
• 6. Как открыли ауксин
• 7. Фототропизм
• 8. Гравитропизм
• 9. Тигмотропизм и вьющиеся растения
• 10. Гидротропизм, хемотропизм и другие
• 11. Круговые нутации и слежение за солнцем
• 12. Настии: определение и виды
• 13. Как раскрываются и закрываются цветки
• 14. Мимоза и тургорные движения
• 15. «Сон» листьев и внутренние часы
• 16. Ловушки насекомоядных растений
• 17. Самые быстрые движения и движения мёртвых тканей
• 18. Значение движений и их использование
• 19. Как изучали движения растений
• 20. Частые ошибки
• 21. Интересные факты
• 22. Частые вопросы
• 23. Что пока не решено
• 24. ЕГЭ
• 25. Для олимпиад
• 26. Задания с разбором
• Литература

1. Как движется растение без мышц

Движение — одно из свойств живого, и растения им тоже обладают, хотя заметить это без специальных приёмов трудно. Животное перемещается за счёт сокращения мышечных клеток, в которых белки актин и миозин скользят друг относительно друга. У растения мышц нет, а каждая клетка заключена в жёсткую клеточную стенку и не может изменить форму, как мышечное волокно. Тем не менее растение способно поворачивать и изгибать свои органы. Для этого у него есть два способа [2, 3].

Первый способ — рост. Если клетки на одной стороне стебля растягиваются быстрее, чем на другой, стебель изгибается в сторону медленнее растущей стороны. Так изгибается полоска из двух слоёв разной длины. Такие движения медленные, длятся часы и сутки и обычно необратимы: удлинившаяся клетка уже не укоротится.

Второй способ — изменение тургора. Клетка, в которую вошла вода, разбухает и давит на стенку; клетка, которая потеряла воду, сжимается. Если в основании листа собраны клетки, которые могут быстро набирать и отдавать воду, лист поднимается и опускается, как на шарнире. Такие движения быстрые — от долей секунды до десятков минут — и обратимые.

Растение, в отличие от животного, не может уйти из неблагоприятного места. Поэтому его движения направлены на другое: вынести листья к свету, направить корни к воде и в глубину почвы, найти опору, защититься от повреждения, поймать добычу, раскрыть цветок в нужное время. В кодификаторе ЕГЭ эта тема так и названа: «Движение многоклеточных растений: тропизмы и настии» [4]. Движение одноклеточных организмов — таксисы — относится к другому разделу.

В названии тропизма и настии первая часть указывает на раздражитель: «фото-» — свет, «гравито-» (или «гео-») — сила тяжести, «тигмо-» — прикосновение, «гидро-» — вода, «хемо-» — химические вещества, «термо-» — температура, «сейсмо-» — сотрясение. Вторая часть указывает на тип ответа. Слово «тропизм» происходит от греческого «тропос» — поворот, «настия» — от «настос» — уплотнённый, сжатый [2].

2. Тропизмы, настии, таксисы и нутации

Главное различие тропизма и настии — в том, что задаёт направление. При тропизме — раздражитель. Свет падает слева — стебель изгибается влево; свет падает справа — вправо. При настии — сам орган. Лепесток тюльпана в тепле отгибается всегда наружу, откуда бы ни пришло тепло, потому что его внутренняя сторона в тепле растёт быстрее наружной. Лист мимозы при прикосновении всегда опускается вниз, независимо от того, коснулись его сверху или снизу, потому что так устроена подушечка у его основания [2, 3].

Отсюда второе различие. Тропизмы свойственны органам, которые могут изгибаться в любую сторону, — радиально-симметричным: стеблям, корням, колеоптилям злаков, усикам, пыльцевым трубкам. Настии свойственны органам, у которых две стороны различаются по строению, — дорсивентральным: лепесткам, листьям, листочкам сложных листьев.

Таксис — перемещение всей клетки или всего организма в направлении раздражителя или от него. Таксисы свойственны одноклеточным водорослям (фототаксис хламидомонады), бактериям, сперматозоидам мхов и папоротников, которые плывут к архегонию, привлечённые химическими веществами. Многоклеточное прикреплённое растение целиком перемещаться не может, поэтому для него характерны не таксисы, а тропизмы и настии.

Нутации — ростовые движения, которые растение совершает и без внешнего раздражителя, по внутренней программе. Самая известная — круговая нутация: верхушка растущего побега медленно описывает в воздухе спираль или эллипс. Её подробно изучил Ч. Дарвин [5].

3. Два механизма: рост и тургор

Ростовые движения возможны только там, где клетки растут, — в зоне растяжения корня и стебля, в молодых листьях и лепестках. Поэтому взрослый одревесневший ствол к свету уже не повернёт: изгибаются лишь молодые побеги, а старые части сохраняют форму, приобретённую раньше. Клетка растёт, когда тургорное давление растягивает её стенку, а стенка поддаётся растяжению. Ауксин делает стенку податливее: он заставляет клетку выкачивать в стенку протоны, кислая среда активирует белки экспансины, которые ослабляют связи между волокнами целлюлозы. Это «кислотный рост» — подробнее в статье «Кислотный рост».

Тургорные движения требуют особых клеток. Чаще всего это подушечка (пульвинус) — утолщение в основании черешка или листочка. В подушечке вокруг проводящего пучка лежат так называемые моторные клетки. Когда клетки одной стороны выпускают ионы калия и хлора, вода по осмосу уходит за ними, клетки сжимаются, и лист поворачивается в эту сторону [6, 7]. Через некоторое время ионы снова закачиваются, вода возвращается, и лист поднимается. Тургорные движения — это не рост, поэтому подушечка может работать годами.

Есть и третий тип движений — механические, или гигроскопические. Они происходят в мёртвых тканях, стенки клеток которых набухают при увлажнении и сжимаются при высыхании: так открываются шишки сосны, скручиваются створки бобов, ввинчивается в почву плод аистника. Это не реакция живого организма на раздражитель, а физическое свойство материала. Мы вернёмся к ним в разделе 17.

4. Тропизмы: определение и виды

Тропизм — это ростовой изгиб органа, вызванный раздражителем, который действует с одной стороны. Если орган изгибается к раздражителю, тропизм положительный; если от него — отрицательный. Один и тот же раздражитель вызывает у разных органов противоположные ответы: главный корень растёт вниз (положительный гравитропизм), стебель — вверх (отрицательный гравитропизм).

Кроме положительных и отрицательных тропизмов, ботаники выделяют ещё несколько вариантов. Главный корень и главный побег растут строго по вертикали — это ортотропные органы. Боковые корни и ветви растут под определённым углом к вертикали — они плагиотропные. Корневища пырея и ландыша растут горизонтально — это диагравитропизм. Угол, под которым растёт плагиотропный орган, у каждого вида свой, а у одного растения может меняться с возрастом и освещённостью [8]. Например, у ели ветви первого порядка растут почти горизонтально, но если сломать верхушку, одна из верхних ветвей постепенно изгибается вверх и становится новой верхушкой.

5. Три этапа тропизма

Любой тропизм складывается из трёх этапов, как и любая реакция организма на раздражитель [2, 3].

1. Восприятие (рецепция). Особые клетки улавливают раздражитель и его направление. Свет воспринимают белки-фоторецепторы, силу тяжести — клетки с оседающими крахмальными зёрнами, прикосновение — механочувствительные ионные каналы в мембране.
2. Передача сигнала (трансдукция). Сигнал от воспринимающих клеток доходит до клеток, которые будут расти. Часто эти клетки находятся в другом месте: свет воспринимает верхушка проростка, а изгибается участок на несколько миллиметров ниже; силу тяжести воспринимает корневой чехлик, а изгибается зона растяжения. Главный переносчик сигнала — фитогормон ауксин, который перераспределяется между двумя сторонами органа.
3. Ответ. Клетки одной стороны органа растут быстрее, чем клетки другой, и орган изгибается.

Ключ к пониманию тропизмов — неравномерный рост. Если стебель толщиной 2 мм на участке длиной 1 см вытянулся на затенённой стороне на 10 % больше, чем на освещённой, этого достаточно, чтобы он изогнулся на угол около 30°. Точный расчёт — в разделе для олимпиад.

Почему ауксин действует по-разному? Он стимулирует растяжение клеток стебля в широком диапазоне концентраций, а клетки корня гораздо чувствительнее: при той концентрации, которая ускоряет рост стебля, рост корня уже тормозится. Поэтому одно и то же скопление ауксина на нижней стороне горизонтального органа заставляет стебель изгибаться вверх (нижняя сторона растёт быстрее), а корень — вниз (нижняя сторона растёт медленнее). Подробнее о действии ауксина — в статье «Раздражимость и регуляция у растений».

6. Как открыли ауксин

История ауксина — это история опытов с тропизмами, и её стоит знать: опыты Дарвинов, Бойсена-Йенсена и Вента часто встречаются в заданиях ЕГЭ [9, 10].

В 1880 году Ч. Дарвин вместе с сыном Фрэнсисом изучал проростки канареечника и овса. У злаков первый лист проростка прикрыт трубчатым чехлом — колеоптилем, и он хорошо изгибается к свету. Дарвины заметили, что изгиб происходит в нижней части колеоптиля, но если надеть на верхушку непрозрачный колпачок или срезать её, изгиба нет. Если же закрыть нижнюю часть, а верхушку оставить освещённой, изгиб есть. Вывод: свет воспринимает верхушка, а изгибается нижележащая часть; значит, от верхушки вниз передаётся какое-то «влияние» [5].

Датский физиолог П. Бойсен-Йенсен в 1910–1913 годах срезал верхушку колеоптиля, клал на срез слой желатина и ставил верхушку обратно. Колеоптиль по-прежнему изгибался к свету: сигнал проходил через желатин, значит, это вещество, способное пройти через неживую среду. Если вставить пластинку слюды на освещённой стороне, изгиб сохранялся; если на затенённой — исчезал. Значит, вещество движется вниз по затенённой стороне. Венгерский ботаник А. Паал в 1919 году срезал верхушку и ставил её на срез сдвинутой к одной стороне — в полной темноте. Колеоптиль изгибался в сторону, противоположную той, на которую поставили верхушку: под верхушкой клетки росли быстрее.

Решающий опыт поставил голландец Ф. Вент в 1926–1928 годах. Он клал срезанные верхушки колеоптилей овса на кубики агара, и вещество переходило в агар. Кубик, поставленный на край обезглавленного колеоптиля, вызывал изгиб — тоже в темноте, и угол изгиба был пропорционален количеству вещества. Вент назвал вещество ростовым, позже его назвали ауксином (от греческого «ауксано» — увеличиваю). В те же годы киевский ботаник Н. Г. Холодный пришёл к выводу, что и фототропизм, и гравитропизм объясняются перераспределением ростового вещества между двумя сторонами органа. Это положение известно как теория Холодного — Вента. В 1934 году группа немецкого химика Ф. Кёгля выделила индолил-3-уксусную кислоту и показала, что она действует как ауксин; позже выяснилось, что это главный природный ауксин растений [9].

7. Фототропизм

Восприятие. Фототропизм вызывает синий свет (и ближний ультрафиолет), а красный почти не действует. Это заметили ещё в XIX веке, но фоторецептор нашли только в 1997 году у мутанта резуховидки, который не изгибался к свету. Белок назвали фототропином [11]. У резуховидки два фототропина: фототропин 1 работает при слабом свете, фототропин 2 — при сильном. Фототропины — ферменты-киназы с двумя светочувствительными участками, которые поглощают синий свет с помощью флавинового пигмента. Те же белки управляют открыванием устьиц и перемещением хлоропластов внутри клеток [12].

Передача сигнала. Освещённая сторона получает больше света, и фототропины там сильнее активированы. В результате белки-переносчики ауксина (из семейства PIN) смещаются так, что ауксин уходит к затенённой стороне. В опытах с меченым ауксином на затенённой стороне колеоптиля обнаруживают примерно две трети его общего количества [9].

Ответ. На затенённой стороне клетки растягиваются быстрее, стебель изгибается к свету. Изгиб заметен уже через полчаса-час и продолжается несколько часов, пока стебель не будет направлен на источник света — тогда обе стороны освещены одинаково и асимметрия исчезает.

Значение фототропизма очевидно: побег выносит листья туда, где больше света. Но у фототропизма есть и более тонкое проявление — листовая мозаика. Черешки листьев изгибаются и удлиняются так, что пластинки располагаются в одной плоскости, почти не затеняя друг друга. Посмотрите снизу на ветку клёна, плюща или вяза: листья складываются в почти сплошной узор. Это результат фототропических изгибов черешков и пластинок.

Корни многих растений обладают слабым отрицательным фототропизмом: на свету они отклоняются от источника. В почве это не так важно, но у воздушных корней плюща, которые цепляются за стену, отрицательный фототропизм прижимает их к затенённой опоре.

8. Гравитропизм

Положите проросток горизонтально — и через несколько часов его корень загнётся вниз, а стебель — вверх. Это гравитропизм (старое название — геотропизм). Сила тяжести действует на всё растение одинаково, поэтому вопрос, как растение определяет, где «низ», долго оставался загадкой.

Первым показал, что корни реагируют именно на силу тяжести, английский садовод Т. Э. Найт в 1806 году. Он закрепил проростки на колесе, которое быстро вращалось водяной мельницей, и корни росли наружу — по направлению центробежной силы, а стебли — внутрь, к оси [13]. Растение не отличает силу тяжести от центробежной силы: статолиты оседают по направлению равнодействующей этих сил.

Статоциты и статолиты

Силу тяжести воспринимают особые клетки — статоциты. В корне это клетки центральной части корневого чехлика (колонки), в стебле — клетки эндодермы, окружающей проводящие ткани (её иногда называют крахмалоносным влагалищем). В статоцитах находятся тяжёлые амилопласты — пластиды, набитые плотными крахмальными зёрнами. Они тяжелее цитоплазмы и под действием силы тяжести оседают на нижнюю сторону клетки. Эти амилопласты называют статолитами [14, 15].

Доказательства того, что именно статолиты воспринимают силу тяжести:

• в 1872 году польский ботаник Т. Чесельский показал, что корень с удалённым кончиком продолжает расти, но перестаёт изгибаться вниз, — чехлик нужен для восприятия;
• мутанты резуховидки, не способные синтезировать крахмал, сохраняют гравитропизм, но слабый: амилопласты без крахмала оседают медленно [16];
• мутанты, у которых нет эндодермы в стебле, теряют гравитропизм стебля, но не корня [17].

От статолита к изгибу

Как оседание крахмальных зёрен превращается в сигнал? В 2023 году японские исследователи показали, что на поверхности амилопластов находятся белки семейства LAZY. Когда амилопласт оседает и оказывается рядом с плазмалеммой, белки LAZY переходят на мембрану. Так на нижней стороне клетки появляется метка, по которой клетка определяет направление силы тяжести [18]. Белки LAZY получили название от мутантов риса и кукурузы с «ленивыми», распластанными по земле побегами.

Затем переносчики ауксина PIN3 (и близкий к нему PIN7) перемещаются к нижней стороне клеток колонки, и поток ауксина из чехлика направляется преимущественно вниз, по наружным тканям корня к зоне растяжения [19]. На нижней стороне корня ауксина становится больше, растяжение клеток там тормозится, и корень загибается вниз. Когда кончик снова смотрит вертикально, статолиты оседают на «дно» клетки, переносчики распределяются симметрично, изгиб прекращается.

Не все органы растут строго вниз или вверх. Боковые корни растут под углом, корневища — горизонтально, а дыхательные корни (пневматофоры) мангровых деревьев, наоборот, растут из ила вверх — у них отрицательный гравитропизм. У одного растения угол, под которым растут органы, задаётся генетически и меняется с возрастом [8]. Плакучие формы ивы и берёзы — это растения, у которых ветви не способны к нормальному отрицательному гравитропизму и свисают под собственной тяжестью.

9. Тигмотропизм и вьющиеся растения

Тигмотропизм (от греческого «тигма» — прикосновение) — изгиб органа в ответ на прикосновение к твёрдому предмету. Самый яркий пример — усики. Усик гороха (видоизменённые листочки сложного листа) или винограда (видоизменённый побег) медленно описывает в воздухе круги. Коснувшись опоры, он изгибается в её сторону: клетки на стороне, противоположной касанию, начинают расти быстрее, и за время от нескольких минут до нескольких часов усик обвивается вокруг опоры [2, 5].

Обвив опору, усик огурца скручивается в пружину, причём одна половина пружины закручивается в одну сторону, а другая — в противоположную, а между ними остаётся прямой участок. Физики объяснили это в 2012 году: внутри усика есть лента из одревесневших клеток, которые сокращаются при высыхании сильнее с одной стороны. Если оба конца закреплены, общая закрутка должна оставаться нулевой, поэтому возникают две спирали противоположного направления. Такая пружина сначала легко растягивается, а затем становится жёсткой, и растение прочно притягивается к опоре [20].

Вьющиеся стебли — вьюнка, хмеля, фасоли — обвивают опору иначе. Их верхушка совершает круговые нутации, и когда стебель натыкается на опору, он продолжает вращаться уже вокруг неё. У каждого вида направление вращения постоянное: у вьюнка и фасоли — против часовой стрелки (если смотреть сверху), у хмеля — по часовой.

Прикосновение вызывает и другой ответ — тигмоморфогенез. Растения, которые постоянно раскачивает ветер или задевают животные, вырастают ниже и толще. Достаточно несколько раз в день провести рукой по проросткам, чтобы стебли стали короче и крепче. Это не тропизм, потому что изгиба нет, но восприятие прикосновения то же.

10. Гидротропизм, хемотропизм и другие

Гидротропизм — изгиб корня в сторону более влажной почвы. Изучить его трудно: корень одновременно отвечает на силу тяжести, и гравитропизм маскирует гидротропизм. Поэтому опыты ставят в невесомости, на клиностатах или с мутантами, у которых нет гравитропизма. У резуховидки найден белок MIZ1 (от японского «мидзу-куссэй» — «изгиб к воде»), без которого корни теряют способность изгибаться к воде, но сохраняют гравитропизм [21]. Оказалось, что изгиб к воде обеспечивают клетки коры корня в зоне растяжения, а не чехлик, как при гравитропизме [22]. Значит, это отдельная система восприятия, а не вариант гравитропизма.

Хемотропизм — рост в ответ на химические вещества. Лучше всего он изучен у пыльцевой трубки. Пыльцевое зерно прорастает на рыльце, а трубка должна найти один семязачаток из многих и попасть точно в микропиле. В 2009 году показали, что синергиды — клетки зародышевого мешка рядом с яйцеклеткой — выделяют небольшие белки LURE, привлекающие пыльцевую трубку. Если синергиды разрушить лазером, трубка теряет направление [23]. Пыльцевая трубка — пример тропизма одной клетки, растущей кончиком.

Галотропизм — отклонение корней от засолённого участка почвы. Его открыли сравнительно недавно, в 2013 году: при контакте с солью ауксин в корне перераспределяется так, что корень изгибается в противоположную сторону, хотя сила тяжести тянет его вниз [24]. Термотропизм, аэротропизм и электротропизм описаны, но изучены хуже.

11. Круговые нутации и слежение за солнцем

В 1880 году вышла книга Ч. Дарвина «Способность к движению у растений», написанная вместе с сыном Фрэнсисом. Дарвины прикрепляли к верхушке побега тонкую стеклянную нить с капелькой воска и каждые несколько минут отмечали её положение точкой на стекле над растением. Соединяя точки, они получали траекторию верхушки. Оказалось, что верхушки стеблей, корней, усиков и даже листьев непрерывно описывают эллипсы и зигзаги. Это движение Дарвин назвал круговой нутацией (циркумнутацией) [5].

Круговая нутация — ростовое движение: по окружности стебля поочерёдно быстрее растёт то одна, то другая сторона, и «волна» роста обходит стебель по кругу. Дарвин считал, что все тропизмы развились из круговой нутации, когда раздражитель усиливает её в одном направлении. Сейчас эту идею не принимают целиком, но нутации действительно помогают вьющимся растениям находить опору, а усикам — касаться предметов вокруг.

Подсолнечник: слежение за солнцем

Молодые растения подсолнечника днём поворачивают верхушку вслед за солнцем с востока на запад, а ночью возвращают её на восток. Это гелиотропизм — слежение за солнцем. В 2016 году американские исследователи выяснили, как оно устроено: днём быстрее растёт восточная сторона стебля, и верхушка клонится к западу, а ночью быстрее растёт западная сторона, и к рассвету верхушка снова смотрит на восток. Ритм задают внутренние часы растения: если перенести растения в помещение с постоянным светом, они ещё несколько дней продолжают поворачиваться, а если перевернуть горшки так, чтобы восток и запад поменялись местами, растения «сбиваются» и растут хуже [25].

Взрослые подсолнечники перестают двигаться, и их корзинки смотрят на восток. Это тоже имеет смысл: по утрам корзинки, обращённые к востоку, прогреваются быстрее, и пчёлы посещают их в несколько раз чаще, чем корзинки, повёрнутые на запад [25]. Распространённое мнение, что цветущая корзинка весь день поворачивается за солнцем, неверно.

Листья многих бобовых (люпина, сои, фасоли) тоже следят за солнцем, но иначе: они поворачиваются не за счёт роста, а с помощью подушечек у основания листочков. При недостатке воды они, наоборот, ставят пластинки ребром к солнцу, чтобы меньше нагреваться и терять воду. Так одно и то же движение служит то для сбора света, то для защиты.

12. Настии: определение и виды

Настия — движение органа в ответ на раздражитель, который действует равномерно со всех сторон или не имеет определённого направления: смена дня и ночи, повышение температуры, прикосновение, сотрясение. Направление движения задаёт строение органа: у лепестка, листа, листочка две разные стороны, и одна из них отвечает на раздражитель сильнее [2, 3].

По механизму настии тоже делят на ростовые и тургорные. Если быстрее растёт верхняя (внутренняя) сторона органа, он отгибается вниз (наружу) — это эпинастия; если нижняя — орган поднимается вверх — это гипонастия. Раскрывание бутона — эпинастия лепестков: их внутренняя сторона растёт быстрее, и лепестки отгибаются наружу. Эпинастию листьев вызывает этилен: у затопленного томата корни страдают от недостатка кислорода, в них образуется предшественник этилена, он поступает в побег, и листья опускаются вниз [3].

13. Как раскрываются и закрываются цветки

Цветок раскрывается не один раз в жизни, а у многих видов — каждый день. Это ростовая настия: лепестки ещё растут, и их стороны растут с разной скоростью [26].

Классический пример — тюльпан. В 1953 году английский физиолог У. Вуд показал, что при повышении температуры быстрее растёт внутренняя сторона лепестков, и цветок раскрывается; при понижении быстрее растёт наружная, и цветок закрывается. Каждое такое движение немного удлиняет лепесток, поэтому за время цветения лепестки тюльпана заметно вырастают [27]. Цветки крокуса к температуре ещё чувствительнее.

У одуванчика и многих других растений цветки или корзинки раскрываются на свету и закрываются в темноте или в пасмурную погоду. Цветки кувшинки к ночи закрываются и частично погружаются в воду. Есть и «ночные» цветки: у энотеры, табака душистого, ночной красавицы цветки раскрываются вечером и сильно пахнут — их опыляют ночные бабочки.

У многих видов время раскрывания цветков настолько постоянно, что К. Линней в 1751 году предложил «цветочные часы» — клумбу из растений, цветки которых раскрываются в разные часы суток, чтобы по ним узнавать время. Время раскрывания зависит от широты, погоды и времени года, поэтому точными такие часы не будут, но сама идея верна: раскрывание цветков управляется и внешними условиями, и внутренними часами растения [26].

Зачем цветку закрываться? Закрытый цветок защищает пыльцу и нектар от дождя и росы, сохраняет тепло ночью и не тратит пыльцу в то время, когда его опылители не летают.

14. Мимоза и тургорные движения

Мимоза стыдливая (Mimosa pudica) — небольшое бобовое растение из тропической Америки с дваждыперистыми листьями. Если коснуться листочка, он складывается с соседним; при более сильном раздражении складываются все листочки листа, вторичные черешки сближаются, а главный черешок опускается вниз. Вся реакция занимает несколько секунд, а через 10–20 минут лист снова раскрывается [7].

Механизм. У основания листа, вторичных черешков и каждого листочка есть подушечки — утолщения с крупными моторными клетками. Раздражение вызывает в клетках электрический сигнал — потенциал действия, похожий на нервный импульс животных, хотя и гораздо более медленный. Сигнал распространяется по проводящим тканям к подушечкам. В моторных клетках нижней половины главной подушечки открываются ионные каналы, ионы калия и хлора выходят из клеток, за ними по осмосу уходит вода — через белки-каналы аквапорины. Клетки нижней стороны теряют тургор, и черешок опускается под собственной тяжестью и под давлением клеток верхней стороны [6, 7]. Обратный процесс — закачивание ионов с затратой энергии АТФ — идёт медленнее, поэтому лист раскрывается за минуты.

Если повредить лист сильнее — обжечь или надрезать, — сигнал распространяется на соседние листья и по всему растению. Это уже не только электрический импульс, но и распространяющееся по сосудам вещество.

Зачем мимозе это нужно? Предполагают несколько причин: сложенные листья выглядят увядшими и менее заметны для травоядных животных; при складывании открываются шипики на черешках; крупное насекомое может упасть с резко дёрнувшегося листа. При сильном ветре и ливне сложенные листья меньше повреждаются [7].

Тургорные движения есть не только у мимозы. Это движения замыкающих клеток устьиц, «сон» листьев бобовых и кислицы, движения тычинок василька и барбариса. У барбариса тычинки лежат на лепестках, но если насекомое коснётся основания тычиночной нити, тычинка за долю секунды прижимается к пестику и осыпает насекомое пыльцой. Это помогает переносу пыльцы на другой цветок.

15. «Сон» листьев и внутренние часы

Многие растения на ночь складывают листья. Листочки кислицы опускаются вниз и прижимаются к черешку, листочки клевера и фасоли сближаются, листья мимозы и альбиции складываются. Утром они раскрываются снова. Эти движения называют никтинастиями (от греческого «никтос» — ночь) или «сном» листьев [1].

Как показал ещё де Меран, «сон» листьев продолжается и в постоянной темноте: им управляют внутренние часы растения — циркадный ритм с периодом около 24 часов. Свет лишь подстраивает их ход к смене дня и ночи. У альбиции американские физиологи Р. Саттер и А. Галстон в 1970-х годах показали, что при складывании листочков ионы калия перемещаются из клеток одной половины подушечки в клетки другой, а ритм этих перемещений задают часы и фоторецептор фитохром [6].

Зачем растению «спать»? Дарвин предполагал, что сложенные листья меньше охлаждаются ночью, потому что меньше излучают тепло в небо [5]. Другие объяснения — защита от росы и от ночных травоядных. Для ЕГЭ достаточно знать, что никтинастии — ритмические тургорные движения, связанные с суточной сменой освещённости и внутренними часами.

16. Ловушки насекомоядных растений

Самые эффектные движения растений — у насекомоядных. Их ловчие органы — видоизменённые листья. Подробнее о самих видоизменениях — в статье «Видоизменения вегетативных органов растений».

Венерина мухоловка

У венериной мухоловки (Dionaea muscipula) из болот Северной и Южной Каролины пластинка листа состоит из двух половинок с зубцами по краю. На внутренней поверхности каждой половинки — обычно по три чувствительных волоска. Если насекомое задевает волосок, в его основании возникает потенциал действия, но ловушка остаётся открытой. Если в течение примерно 20 секунд задет второй волосок (или тот же ещё раз), ловушка захлопывается — примерно за 0,1 секунды [29, 30].

Как ловушка закрывается так быстро? Ни рост, ни потеря тургора не могут сработать за десятую долю секунды: вода не успевает перетечь из клетки в клетку. В 2005 году физики показали, что раскрытые половинки ловушки изогнуты выпуклостью наружу и находятся в напряжённом состоянии. Сигнал запускает небольшое изменение тургора в определённых клетках, и половинка резко «перещёлкивается» в другое устойчивое положение — выпуклостью внутрь, как перещёлкивается выгнутая пластинка [30]. Потенциальная энергия упругости, накопленная заранее, высвобождается мгновенно.

Счёт прикосновений идёт и дальше. В 2016 году немецкие учёные показали, что после двух сигналов включается синтез жасмоновой кислоты — гормона, связанного с ответом на повреждение. Пойманное насекомое бьётся и вызывает новые сигналы, а после пятого сигнала железы ловушки начинают синтезировать пищеварительные ферменты и белки, всасывающие ионы натрия из добычи [29]. Так растение не тратит ферменты на песчинку или каплю дождя. Переваривание занимает около недели, после чего ловушка снова раскрывается; одна ловушка за свою жизнь успевает сработать всего несколько раз.

Росянка и пузырчатка

У росянки лист покрыт щупальцами с липкими каплями на концах. Насекомое прилипает, а щупальца, которых оно касается, и соседние с ними за минуты и часы загибаются к центру листа, прижимая добычу к пищеварительным железам. Это движение обычно относят к настиям (хемо- и тигмонастиям), хотя ещё Дарвин заметил, что щупальца загибаются не только к центру листа, но и к добыче, прилипшей сбоку.

Самая быстрая ловушка у водной пузырчатки. Её ловчие пузырьки длиной несколько миллиметров откачивают из себя воду, и стенки вдавливаются внутрь. Когда рачок задевает волоски у входа, дверца пузырька выгибается внутрь, пузырёк расправляется и засасывает добычу вместе с водой менее чем за миллисекунду; ускорение воды при этом достигает сотен g [31].

17. Самые быстрые движения и движения мёртвых тканей

Чем быстрее движение, тем меньше оно может зависеть от перетекания воды. Вода проходит через ткань путём диффузии и фильтрации, и время, нужное для её перемещения, растёт как квадрат расстояния. Для органа толщиной в несколько миллиметров это секунды и минуты. Физики из Гарвардского университета Я. Скотхейм и Л. Махадеван в 2005 году сравнили скорости движений растений и грибов с их размерами и показали, что все движения быстрее этого предела используют накопленную упругую энергию или взрывное разрушение тканей [32].

Рекорд скорости среди растений принадлежит дёрену канадскому — невысокому кустарничку северных лесов. Его бутон раскрывается меньше чем за половину миллисекунды: лепестки отлетают со скоростью до 6–7 м/с, а тычинки, распрямляясь, как катапульта, подбрасывают пыльцу вверх, где её подхватывает ветер или она оседает на насекомом [33].

«Взрывные» плоды тоже используют упругую энергию. У недотроги стенки плода — живые клетки с высоким тургором — растягивают створки, и при созревании от лёгкого прикосновения створки мгновенно закручиваются и разбрасывают семена. У бешеного огурца давление сока внутри зрелого плода выбрасывает семена через отверстие, оставшееся от плодоножки.

Некоторые движения происходят в мёртвых тканях и вообще не являются реакцией живого организма. Чешуи сосновой шишки при высыхании отгибаются и открывают семена, а во влажную погоду закрываются снова — даже у шишки, много лет пролежавшей на полке. Причина — в строении чешуи: её наружный и внутренний слои по-разному набухают в воде [34]. Плод аистника снабжён длинной остью, которая скручивается при высыхании и раскручивается при увлажнении, ввинчивая семя в почву. Это гигроскопические движения. На ЕГЭ их не называют ни тропизмами, ни настиями.

18. Значение движений и их использование

Каждое движение растения — приспособление к условиям жизни на одном месте.

• Фототропизм стебля и черешков выносит листья к свету и создаёт листовую мозаику; растение лучше использует свет для фотосинтеза.
• Гравитропизм направляет главный корень вглубь почвы, к воде и опоре, а стебель — вверх, к свету. Благодаря ему семя, упавшее в почву как угодно, прорастает правильно: корень всё равно пойдёт вниз, а побег — вверх.
• Тигмотропизм позволяет лианам и растениям с усиками подниматься к свету, не тратя вещество на толстый собственный стебель.
• Гидротропизм и хемотропизм направляют корни к воде, а пыльцевую трубку — к семязачатку.
• Настии цветков защищают пыльцу и нектар и согласуют раскрывание с временем лёта опылителей; «сон» листьев снижает ночное охлаждение; складывание листьев мимозы защищает от животных и механических повреждений; захлопывание ловушек позволяет насекомоядным растениям получать азот на бедных почвах.

Знание тропизмов используют на практике. Комнатные растения поворачивают к окну разными сторонами, чтобы стебель не искривлялся. Рассаду, вытянувшуюся к свету, досвечивают сверху. При посадке черенков и рассады учитывают, что корень обязательно повернёт вниз, а побег — вверх. Для вьющихся растений ставят опоры. А на космических станциях, где нет силы тяжести, растения выращивают так, чтобы корни направлял поток воды или свет, — иначе корни растут куда попало.

19. Как изучали движения растений

Систематически изучать движения растений начали в XVIII веке. Опыт де Мерана с мимозой в тёмном шкафу (1729) положил начало изучению биологических ритмов, хотя сам автор не стал развивать свою находку [1]. Т. Э. Найт в 1806 году на вращающемся колесе доказал, что корень и стебель отвечают на силу тяжести [13]. В XIX веке Ю. Сакс и его ученики изучали ростовые изгибы и сконструировали клиностат, а Ч. Дарвин посвятил движениям растений три книги: о лазающих растениях, о насекомоядных растениях и о способности к движению.

Опыты Дарвинов, Бойсена-Йенсена, Паала и Вента в 1880–1928 годах привели к открытию ауксина и к теории Холодного — Вента [9]. Во второй половине XX века физиологи выяснили, что тургорные движения связаны с перемещением ионов калия [6]. В конце XX и в XXI веке на мутантах резуховидки нашли фоторецептор фототропизма [11], переносчики ауксина [19], белки, передающие сигнал от статолитов [18], и белок гидротропизма [21], а физики объяснили механику самых быстрых движений [30, 32].

20. Частые ошибки

21. Интересные факты

• Венерина мухоловка в природе растёт только в небольшом районе на границе Северной и Южной Каролины в США. Дарвин называл её одним из самых удивительных растений в мире.
• Дёрен канадский раскрывает цветок быстрее, чем любое другое известное движение растений: меньше чем за 0,5 мс [33].
• Мимоза под наркозом перестаёт отвечать на прикосновение: в парах эфира или хлороформа её листья не складываются. Это показал ещё французский физиолог К. Бернар в 1870-х годах.
• Корни, выращенные на клиностате, который медленно вращает растение, не изгибаются ни в какую сторону: статолиты не успевают осесть.
• Ловушка пузырчатки, если её долго не задевают, может сработать сама — спонтанно, и затянуть в себя водоросли и мелкие частицы.
• Плющ цепляется к стене с помощью придаточных корней-прицепок, которые отворачиваются от света и прижимаются к затенённой поверхности.

22. Частые вопросы

Чем тропизм отличается от настии в одном предложении?

При тропизме направление изгиба определяет направление раздражителя, а при настии — строение самого органа.

Почему стебель изгибается к свету, а корень от света, хотя ауксин в обоих перераспределяется одинаково?

Стебель и корень по-разному отвечают на ауксин: в стебле повышенная концентрация ускоряет растяжение клеток, а в более чувствительном корне — тормозит. Кроме того, изгиб корня от света связан с собственными фоторецепторами корня; этот ответ слабее, чем у стебля.

Можно ли считать тропизмом обвивание стебля хмеля вокруг опоры?

Строго говоря, вьющиеся стебли обвивают опору за счёт круговых нутаций, а не прямого изгиба к опоре. Тигмотропизм в чистом виде — у усиков. В школьных заданиях обвивание опоры обычно относят к тигмотропизму, поэтому смотрите, о каком органе идёт речь.

Есть ли у растений нервная система?

Нервной системы у растений нет. Но электрические сигналы — потенциалы действия — у них есть, и они передают сигнал по растению, как у мимозы и мухоловки. Распространяются они по живым клеткам проводящих тканей, а не по нервам, и гораздо медленнее нервного импульса животных.

Почему комнатное растение со временем «заваливается» к окну?

Свет падает с одной стороны, и побеги изгибаются к нему за счёт фототропизма. Изгиб происходит в растущих частях, а когда они одревесневают, форма закрепляется. Если периодически поворачивать горшок, растение будет расти ровнее.

Тропизмы бывают у грибов и животных?

Тропизмами называют ростовые изгибы прикреплённых организмов, поэтому они свойственны растениям и грибам (плодовые тела шляпочных грибов растут вверх, спорангиеносцы пилоболуса изгибаются к свету). Подвижные животные отвечают на раздражители иначе — перемещением всего тела (таксисы) и поведением.

23. Что пока не решено

• Как статолиты превращают своё положение в сигнал. Открытие белков LAZY объяснило, как метка переходит на мембрану, но неизвестно, как растение ощущает очень малые наклоны и почему для ответа достаточно короткого воздействия [15, 18].
• Всегда ли верна теория Холодного — Вента. Для колеоптилей злаков перераспределение ауксина доказано, но для некоторых двудольных обсуждалась роль торможения роста на освещённой стороне без заметного перераспределения ауксина [9, 10].
• Как устроен гидротропизм. Известны белок MIZ1 и клетки коры, отвечающие за изгиб, но не известен сам «датчик» влажности [22].
• Можно ли говорить о «памяти» и «обучении» у растений. Опыты с мимозой показали привыкание, но их трактовка остаётся спорной [28].

24. ЕГЭ

В кодификаторе ЕГЭ-2027 тема входит в элемент 4.3: «Движение многоклеточных растений: тропизмы и настии» [4]. В заданиях части 1 спрашивают о видах тропизмов и настий, о механизмах (рост или тургор), о роли ауксина, о восприятии раздражителей; часто нужно отличить тропизм от настии и таксиса. В части 2 встречаются опыты с колеоптилями, задания на объяснение изгиба корня и стебля, на смысл приёмов ухода за растениями.

Типичные формулировки ответов:

• «Фототропизм: ауксин перераспределяется на затенённую сторону стебля — клетки затенённой стороны растягиваются быстрее — стебель изгибается к свету».
• «Гравитропизм корня: статолиты (амилопласты) в клетках корневого чехлика оседают на нижнюю сторону — ауксин накапливается на нижней стороне корня — в корне высокая концентрация ауксина тормозит рост — нижняя сторона растёт медленнее — корень изгибается вниз».
• «Мимоза: при прикосновении клетки подушечки теряют ионы калия и воду, тургор падает, лист опускается; движение тургорное, обратимое, это сейсмонастия».
• «Колеоптиль с непрозрачным колпачком на верхушке не изгибается к свету, потому что свет воспринимает верхушка, где образуется ауксин».

25. Для олимпиад

Геометрия изгиба

Пусть орган толщиной d на участке длиной L изгибается в дугу. Наружная сторона длиннее внутренней на разницу удлинений: L(1 + ε₁) − L(1 + ε₂) = L·Δε, где ε₁ и ε₂ — относительные удлинения сторон. Для дуги длины сторон относятся как их радиусы, а радиусы различаются на d, поэтому угол изгиба (в радианах) θ ≈ L·Δε / d. Пример: d = 2 мм, L = 10 мм, Δε = 0,1: θ = 10 · 0,1 / 2 = 0,5 рад ≈ 29°. Изгиб тем сильнее, чем тоньше орган и чем длиннее участок, на котором стороны растут неодинаково. Поэтому тонкие корни и проростки изгибаются легко, а толстые стебли — с трудом.

Как быстро оседает статолит

Оценим скорость оседания амилопласта по закону Стокса: v = 2r²Δρg / (9η). Возьмём радиус r = 1,5 мкм, разницу плотностей крахмала и цитоплазмы Δρ = 500 кг/м³, вязкость цитоплазмы η = 0,01 Па·с (в десять раз больше, чем у воды). Получаем v ≈ 2,5 · 10⁻⁷ м/с, то есть около 0,25 мкм/с, и путь в 10 мкм — примерно через 40 секунд. Такие оценки согласуются с наблюдениями: статолиты заметно смещаются за минуты, а реальная вязкость цитоплазмы и сеть актиновых нитей замедляют их. Без крахмала (Δρ меньше) оседание идёт медленнее — поэтому у бескрахмальных мутантов гравитропизм ослаблен [16].

Предел скорости движений за счёт воды

Движение, основанное на перетекании воды, ограничено временем τ ≈ L²/D, где L — расстояние, на которое должна переместиться вода, а D — эффективный коэффициент её переноса в ткани [32]. Время растёт как квадрат размера: если перестройка ткани толщиной 1 мм занимает 1 с, то для 1 см нужно уже 100 с. Поэтому крупные органы, которым нужно двигаться быстро (ловушка мухоловки, пузырчатка, тычинки дёрена), не перекачивают воду во время движения, а заранее накапливают упругую энергию и высвобождают её за счёт неустойчивости — перещёлкивания или разрыва.

Счёт у мухоловки

Ловушка закрывается, если два сигнала пришли в пределах примерно 20 секунд. Это можно объяснить простой моделью: каждый потенциал действия повышает концентрацию сигнального вещества (например, ионов кальция) в клетках ловушки, которое затем постепенно убывает. Порог закрывания достигается только при сумме двух сигналов, пришедших быстро один за другим. Если интервал велик, первая «порция» успевает убыть, и счёт начинается заново [29].

26. Задания с разбором

Задание 1

Установите соответствие между примером и типом движения: А) изгиб стебля к окну; Б) раскрывание цветков тюльпана в тепле; В) рост корня вниз; Г) складывание листьев мимозы при сотрясении; Д) обвивание опоры усиком гороха; Е) складывание листочков кислицы на ночь. Типы: 1) тропизм; 2) настия.

Задание 2

Выберите три примера положительных тропизмов: 1) рост главного корня вниз; 2) рост стебля вверх; 3) изгиб стебля к свету; 4) обвивание опоры усиком; 5) отклонение корней от засолённой почвы; 6) рост пневматофоров мангровых деревьев вверх.

Задание 3

Установите последовательность событий при гравитропизме корня, положенного горизонтально: 1) нижняя сторона корня растёт медленнее верхней; 2) амилопласты оседают на нижнюю сторону клеток чехлика; 3) переносчики ауксина смещаются к нижней стороне клеток; 4) корень изгибается вниз; 5) ауксин накапливается на нижней стороне корня.

Задание 4

Колеоптиль овса освещают слева. Предскажите результат: А) верхушка закрыта непрозрачным колпачком; Б) нижняя часть закрыта непрозрачной трубкой, верхушка открыта; В) верхушка срезана; Г) верхушка срезана и поставлена обратно на слой желатина.

Задание 5

Обезглавленный колеоптиль поставили в темноте и положили на его срез кубик агара, на котором раньше стояли верхушки колеоптилей. Кубик сдвинули к правому краю среза. В какую сторону изогнётся колеоптиль? Объясните.

Задание 6

Почему стебель, положенный горизонтально, изгибается вверх, а корень — вниз, хотя в обоих органах ауксин накапливается на нижней стороне?

Задание 7

Выберите три верных утверждения о настиях: 1) направление движения определяется направлением раздражителя; 2) характерны для органов с разными верхней и нижней сторонами; 3) могут быть ростовыми и тургорными; 4) раскрывание цветков одуванчика на свету — фотонастия; 5) рост корня к влажной почве — настия; 6) настии совершают только мёртвые ткани.

Задание 8

Найдите ошибки в тексте и исправьте их. (1) Тропизмы — ростовые движения органов растений. (2) При фототропизме ауксин накапливается на освещённой стороне стебля. (3) Силу тяжести в корне воспринимают клетки зоны всасывания. (4) Движение листьев мимозы — тургорная настия. (5) Плавание хламидомонады к свету — фототропизм.

Задание 9

Какие преимущества даёт растению фототропизм? Назовите не менее трёх.

Задание 10

Объясните механизм складывания листа мимозы стыдливой при прикосновении.

Задание 11

Почему ловушка венериной мухоловки не захлопывается от одной капли дождя, но захлопывается, когда в неё забирается муха?

Задание 12

Проростки выращивали в темноте на вращающемся с постоянной скоростью диске, расположенном горизонтально. Корни отклонились наружу, к краю диска, а стебли — внутрь. Объясните результат.

Задание 13

Почему полегшие после дождя стебли пшеницы через несколько дней поднимаются, хотя их междоузлия уже не растут?

Задание 14

Почему цветки тюльпана на солнце раскрываются, а в прохладный вечер закрываются? Как называется это движение и каков его механизм?

Задание 15

Рассаду томата вырастили на подоконнике, и стебли изогнулись к стеклу. Как это исправить и как предотвратить? Ответ обоснуйте.

Задание 16

Установите соответствие между движением и механизмом: А) изгиб корня вниз; Б) складывание листа мимозы; В) раскрывание цветка тюльпана; Г) «сон» листьев фасоли; Д) раскрывание сосновой шишки при высыхании. Механизмы: 1) неравномерный рост; 2) изменение тургора; 3) набухание и высыхание мёртвых клеточных стенок.

Задание 17

Корни мутантного растения резуховидки, не способного синтезировать крахмал, изгибаются вниз медленнее, чем у нормального растения. Как это объяснить?

Задание 18

Корни растения, выращиваемого на орбитальной станции, растут в разных направлениях, а стебли — к лампе. Почему? Как заставить корни расти в одну сторону?

Задание 19

Почему тропизмы, как правило, свойственны молодым частям растения, а у старых одревесневших стволов не наблюдаются?

Задание 20 (олимпиадное)

Проросток толщиной 1,5 мм освещают сбоку. На участке длиной 6 мм затенённая сторона удлинилась на 15 %, освещённая — на 5 %. На какой угол изогнётся проросток?

Задание 21 (олимпиадное)

Оцените, за какое время амилопласт радиусом 1 мкм осядет на 10 мкм в цитоплазме вязкостью 0,01 Па·с, если плотность крахмала больше плотности цитоплазмы на 500 кг/м³. Как изменится время для амилопласта радиусом 2 мкм?

Задание 22 (олимпиадное)

Пусть время перераспределения воды в ткани растёт как квадрат расстояния. Если складывание листочка толщиной 0,5 мм у мимозы занимает около 1 с, сколько заняло бы аналогичное тургорное движение органа толщиной 5 мм? Почему ловушка мухоловки шириной около 2 см закрывается за 0,1 с?

Литература

1. McClung C. R. Plant circadian rhythms // The Plant Cell. 2006. Vol. 18. P. 792–803.
2. Evert R. F., Eichhorn S. E. Raven Biology of Plants. 8th ed. New York: W. H. Freeman, 2013.
3. Taiz L., Møller I. M., Murphy A., Zeiger E. Plant Physiology and Development. 7th ed. Oxford University Press, 2022.
4. ФИПИ. Кодификатор проверяемых требований к результатам освоения основной образовательной программы и элементов содержания для проведения ЕГЭ по биологии, 2027 г. М.: ФИПИ, 2026.
5. Darwin C., Darwin F. The Power of Movement in Plants. London: John Murray, 1880.
6. Satter R. L., Galston A. W. Potassium flux: a common feature of Albizzia leaflet movement controlled by phytochrome or endogenous rhythm // Science. 1971. Vol. 174. P. 518–520.
7. Hagihara T., Toyota M. Mechanical signaling in the sensitive plant Mimosa pudica L. // Plants. 2020. Vol. 9. Art. 587.
8. Digby J., Firn R. D. The gravitropic set-point angle (GSA): the identification of an important developmentally controlled variable governing plant architecture // Plant, Cell and Environment. 1995. Vol. 18. P. 1434–1440.
9. Holland J. J., Roberts D., Liscum E. Understanding phototropism: from Darwin to today // Journal of Experimental Botany. 2009. Vol. 60. P. 1969–1978.
10. Whippo C. W., Hangarter R. P. Phototropism: bending towards enlightenment // The Plant Cell. 2006. Vol. 18. P. 1110–1119.
11. Huala E., Oeller P. W., Liscum E. et al. Arabidopsis NPH1: a protein kinase with a putative redox-sensing domain // Science. 1997. Vol. 278. P. 2120–2123.
12. Christie J. M. Phototropin blue-light receptors // Annual Review of Plant Biology. 2007. Vol. 58. P. 21–45.
13. Knight T. A. On the direction of the radicle and germen during the vegetation of seeds // Philosophical Transactions of the Royal Society of London. 1806. Vol. 96. P. 99–108.
14. Morita M. T. Directional gravity sensing in gravitropism // Annual Review of Plant Biology. 2010. Vol. 61. P. 705–720.
15. Morita M. T., Nishimura T., Shikata H. Gravity sensing for gravitropism // Annual Review of Plant Biology. 2026. Vol. 77. P. 425–448.
16. Kiss J. Z., Hertel R., Sack F. D. Amyloplasts are necessary for full gravitropic sensitivity in roots of Arabidopsis thaliana // Planta. 1989. Vol. 177. P. 198–206.
17. Tasaka M., Kato T., Fukaki H. The endodermis and shoot gravitropism // Trends in Plant Science. 1999. Vol. 4. P. 103–107.
18. Nishimura T., Mori S., Shikata H. et al. Cell polarity linked to gravity sensing is generated by LZY translocation from statoliths to the plasma membrane // Science. 2023. Vol. 381. P. 1006–1010.
19. Friml J., Wiśniewska J., Benková E. et al. Lateral relocation of auxin efflux regulator PIN3 mediates tropism in Arabidopsis // Nature. 2002. Vol. 415. P. 806–809.
20. Gerbode S. J., Puzey J. R., McCormick A. G., Mahadevan L. How the cucumber tendril coils and overwinds // Science. 2012. Vol. 337. P. 1087–1091.
21. Kobayashi A., Takahashi A., Kakimoto Y. et al. A gene essential for hydrotropism in roots // PNAS. 2007. Vol. 104. P. 4724–4729.
22. Dietrich D., Pang L., Kobayashi A. et al. Root hydrotropism is controlled via a cortex-specific growth mechanism // Nature Plants. 2017. Vol. 3. Art. 17057.
23. Okuda S., Tsutsui H., Shiina K. et al. Defensin-like polypeptide LUREs are pollen tube attractants secreted from synergid cells // Nature. 2009. Vol. 458. P. 357–361.
24. Galvan-Ampudia C. S., Julkowska M. M., Darwish E. et al. Halotropism is a response of plant roots to avoid a saline environment // Current Biology. 2013. Vol. 23. P. 2044–2050.
25. Atamian H. S., Creux N. M., Brown E. A. et al. Circadian regulation of sunflower heliotropism, floral orientation, and pollinator visits // Science. 2016. Vol. 353. P. 587–590.
26. van Doorn W. G., van Meeteren U. Flower opening and closure: a review // Journal of Experimental Botany. 2003. Vol. 54. P. 1801–1812.
27. Wood W. M. L. Thermonasty in tulip and crocus flowers // Journal of Experimental Botany. 1953. Vol. 4. P. 65–77.
28. Gagliano M., Renton M., Depczynski M., Mancuso S. Experience teaches plants to learn faster and forget slower in environments where it matters // Oecologia. 2014. Vol. 175. P. 63–72.
29. Böhm J., Scherzer S., Krol E. et al. The Venus flytrap Dionaea muscipula counts prey-induced action potentials to induce sodium uptake // Current Biology. 2016. Vol. 26. P. 286–295.
30. Forterre Y., Skotheim J. M., Dumais J., Mahadevan L. How the Venus flytrap snaps // Nature. 2005. Vol. 433. P. 421–425.
31. Vincent O., Weißkopf C., Poppinga S. et al. Ultra-fast underwater suction traps // Proceedings of the Royal Society B. 2011. Vol. 278. P. 2909–2914.
32. Skotheim J. M., Mahadevan L. Physical limits and design principles for plant and fungal movements // Science. 2005. Vol. 308. P. 1308–1310.
33. Edwards J., Whitaker D., Klionsky S., Laskowski M. J. A record-breaking pollen catapult // Nature. 2005. Vol. 435. P. 164.
34. Dawson C., Vincent J. F. V., Rocca A.-M. How pine cones open // Nature. 1997. Vol. 390. P. 668.