Преобразование подъязычной дуги в эволюции позвоночных

Вторая глоточная дуга — подъязычная — сменила за 450 миллионов лет больше профессий, чем любая другая часть скелета позвоночных. У акулы её верхний элемент, подвесок, держит челюсти и позволяет выбрасывать их вперёд. У окуня та же дуга несёт жаберную крышку и работает поршнем, засасывающим добычу за сотые доли секунды. У первых четвероногих подвесок превратился в толстую подпорку мозговой коробки, а затем — в стремечко, тончайшую косточку уха. Нижняя часть дуги стала подъязычной костью, на которую опирается язык, а у хамелеона — стволом, с которого этот язык выстреливает. Мышцы второй дуги, у рыб двигавшие жаберную крышку, у нас стали мимическими мышцами лица, а её артерия до сих пор оставляет след — отверстие в стремечке.

Ниже — из каких элементов состоит подъязычная дуга и как она развивается, как подвесок держит челюсти у рыб, как работают жаберная крышка и всасывание, как подвесок стал стремечком и как устроено ухо земноводных, рептилий и млекопитающих, что стало с нижней частью дуги и её мышцами, нервом и артерией, какие гены задают «адрес» второй дуги. В конце — что нужно знать к ЕГЭ, раздел для олимпиадников и 16 заданий с разбором. О глоточных дугах в целом — в статье «Эволюция висцерального черепа позвоночных животных», о черепе наземных позвоночных — в статье «Преобразования в строении черепа у наземных позвоночных».

• Как изучали подъязычную дугу
• Из чего состоит подъязычная дуга
• Как дуга развивается у зародыша
• Подъязычная дуга бесчелюстных
• Подвесок — опора челюстей
• Брызгальце и ложная жабра
• Жаберная крышка
• Поршень для всасывания
• Лопастепёрые рыбы
• От подвеска к стремечку
• Ухо земноводных
• Колумелла рептилий и птиц
• Стремечко синапсид
• Стремечко млекопитающих
• Стремечко двойного происхождения
• Подъязычный аппарат наземных позвоночных
• Подъязычная кость млекопитающих
• Язык и его опора
• Глотание и дыхание
• Подъязычный аппарат китов
• Подъязычная кость и голос
• Птицы: пение и подъязычный аппарат
• Мышцы второй дуги
• Артерия второй дуги
• Гены второй дуги
• Вторая дуга в медицине
• Общие закономерности
• Частые вопросы
• Что нужно знать к ЕГЭ
• Для олимпиад
• Задания с разбором
• Литература

Как изучали подъязычную дугу

Название «подъязычная» дуга получила по своему самому заметному производному у человека — подъязычной кости, небольшой подковке над гортанью, на которую опирается корень языка. Но её история начинается с рыб. Анатомы XIX века, сравнивая черепа акул, костистых рыб и наземных позвоночных, заметили, что вторая дуга у рыб устроена особенно сложно: её верхний элемент — крупная кость, которую назвали гиомандибулой, то есть «подъязычно-челюстной», — связывает челюсти с черепом. В 1837 году Карл Райхерт проследил у зародыша млекопитающих судьбу хряща второй дуги: из его верхнего конца развивается стремечко, из среднего — шиловидный отросток височной кости, из нижнего — малые рога подъязычной кости. Этот хрящ с тех пор называют райхертовым [1].

В начале XX века Эрнст Гаупп обобщил данные эмбриологии и сравнительной анатомии в теорию, согласно которой стремечко наземных позвоночных — бывший подвесок рыб, а наковальня и молоточек млекопитающих — бывшие кости челюстного сустава. Эдвин Гудрич в классической книге «Строение и развитие позвоночных» (1930) свёл гомологии всех дуг в стройную систему [2]. Палеонтологи подтвердили её находками: у девонских лопастепёрых рыб подвесок длинный, у переходных форм — всё короче, у первых четвероногих он уже стремечко [3].

В последние тридцать лет подъязычная дуга стала главной моделью для изучения генов, задающих «адрес» частей тела. Выяснилось, что один ген — Hoxa2 — отличает вторую дугу от первой: без него вторая дуга строит копию челюстной [4]. Функциональные морфологи со скоростными камерами изучили, как подъязычная дуга работает при всасывании у рыб и при выстреле языком у хамелеонов, а приматологи — как она делает голос ревунов самым громким среди наземных животных [5].

Из чего состоит подъязычная дуга

Подъязычная дуга рыбы, как и жаберные дуги, состоит из нескольких члеников, расположенных сверху вниз, но её верхняя часть специализирована. Наверху лежит подвесок (гиомандибула) — крупный элемент, сочленённый с ушной областью мозговой коробки. От него вниз идёт цепочка: маленькая межподъязычная косточка, затем эпигиал и цератогиал — основная «балка», лежащая по бокам дна ротовой полости, затем гипогиалы и, наконец, непарный базигиал по средней линии, поддерживающий язык. У костистых рыб между подвеском и квадратной костью вставлен ещё один элемент — симплектикум.

К хрящевым элементам у костных рыб добавляются покровные кости, связанные с дугой: жаберная крышка из четырёх костей, сочленённая с подвеском, и лучи жаберной перепонки — тонкие косточки, прикреплённые к цератогиалу и поддерживающие кожную перепонку, которая снизу закрывает жаберную полость. Число лучей — от трёх-четырёх у одних рыб до тридцати и больше у других — важный систематический признак [6]. Наконец, у костистых рыб есть урогиал — непарная косточка, лежащая под подъязычной дугой. Это окостеневшее сухожилие мышцы, которая тянет дугу назад и вниз, раскрывая рот.

Как дуга развивается у зародыша

Вторая глоточная дуга закладывается у зародыша позади челюстной, между первым и вторым глоточными карманами. Её хрящи строят клетки нервного гребня, пришедшие из четвёртого сегмента (ромбомера) заднего мозга, мышцы — мезодерма головы, нерв — лицевой (седьмая пара черепных нервов), а кровоснабжает её вторая жаберная артерия. У рыб между первой и второй дугами остаётся отверстие — брызгальце, а на передней стенке подъязычной дуги у акул сидит половинка жабры (полужабра), которая у некоторых рыб превратилась в ложную жабру, снабжающую кровью глаз.

У зародыша млекопитающих вторая дуга растёт быстрее соседних и разрастается назад, прикрывая третью и четвёртую дуги, — образуется временная полость, шейный синус, которая затем зарастает. Это тот же процесс, что у рыб дал жаберную крышку: у костных рыб вторая дуга тоже разрастается назад, но не прирастает, а остаётся свободной складкой, прикрывающей жабры. Если у человека шейный синус зарастает не полностью, остаётся боковая киста шеи — след этого древнего разрастания [7].

Подъязычная дуга бесчелюстных

У миног и миксин челюстей нет, и подъязычная дуга не держит никаких челюстей. У миноги она лежит перед первым жаберным мешком и входит в состав жаберной корзинки; её мышцы участвуют в работе паруса, качающего воду у личинки. Гены, размечающие дуги, у миноги работают так же, как у челюстноротых: вторая дуга несёт гены Hox, первая — нет. В 2004 году Ясухиро Такио с соавторами показали это, и стало ясно, что система «адресов» дуг возникла раньше челюстей, а челюсти — результат перестройки внутри уже размеченной первой дуги [8].

Значит, подъязычная дуга у предков челюстноротых была обычной жаберной дугой и лишь потом взяла на себя особую роль. Как только первая дуга превратилась в челюсти, ей понадобилась опора, а ближайшим соседом оказалась вторая дуга. Её верхний элемент, сочленённый с черепом, стал естественным «кронштейном» для челюстей.

Подвесок — опора челюстей

У большинства акул и скатов верхняя челюсть связана с черепом лишь связками, а держится на подвеске: так называемая гиостилия. Подвесок работает как маятник: качаясь вперёд, он выталкивает челюсти из-под рыла. Акула при укусе выдвигает челюсти навстречу добыче, и зубы вонзаются в неё до того, как морда упрётся в тело жертвы. У скатов подвесок — единственная опора челюстей, и их рот может выдвигаться особенно далеко, засасывая моллюсков и червей из грунта.

У древних акул и у многих ископаемых рыб челюсть опиралась и на череп, и на подвесок (амфистилия). У химер и двоякодышащих рыб, а затем у наземных позвоночных верхняя челюсть приросла к черепу непосредственно (аутостилия), и подвесок освободился от роли кронштейна. Этот переход случился независимо в нескольких линиях, но у предков четвероногих он имел особые последствия: освободившийся подвесок смог стать слуховой косточкой.

У костистых рыб подвесок, наоборот, стал центром сложной системы рычагов. Он сочленён с черепом подвижно и несёт одновременно нёбно-квадратную часть верхней челюсти (через симплектикум) и жаберную крышку. При всасывании подвесок отклоняется в стороны, и ротовая полость расширяется не только вниз, но и вбок. Скорость этой работы поразительна: окунь или щука «вдыхают» добычу за 10–40 миллисекунд.

Брызгальце и ложная жабра

Между челюстной и подъязычной дугами у рыб лежит первая глоточная щель. У большинства акул и скатов она превратилась в брызгальце — небольшое отверстие позади глаза. На его передней стенке, то есть на подъязычной дуге, сидит половинка жабры, которую у костистых рыб называют ложной жаброй (псевдобранхией). Она уже не дышит: кровь приходит в неё насыщенной кислородом от других жабр, а уходит к глазу. Предполагают, что ложная жабра участвует в насыщении сетчатки кислородом и в регуляции давления газов в глазу; у рыб с особенно крупными глазами она развита сильнее.

У скатов брызгальца перешли на спину и стали главным входом для дыхательной воды: лежащий на дне скат втягивает чистую воду сверху, а не через рот на брюшной стороне, где поднимается песок. У костистых рыб брызгальце обычно зарастает, а у двоякодышащих и ранних четвероногих оно расширилось. Именно из этой щели, лежащей вдоль подвеска, у наземных позвоночных образовались полость среднего уха и слуховая труба, — поэтому стремечко и полость, в которой оно колеблется, — соседи с самого начала.

Жаберная крышка

Жаберная крышка костных рыб — четыре покровные кости: крышечная, подкрышечная, межкрышечная и предкрышечная. Они связаны с подвеском и подъязычной дугой, а их края переходят в кожную перепонку, натянутую на лучи. Крышка выполняет три задачи. Она защищает нежные жаберные лепестки. Она создаёт «двойной насос»: рыба расширяет ротовую полость при прижатой крышке, набирая воду, затем закрывает рот и, отводя крышку, выталкивает воду через жабры, — так вода течёт через жабры непрерывно, даже если рыба стоит на месте. И, наконец, межкрышечная кость связана связкой с нижней челюстью, и когда мышцы отводят крышку назад, они через эту связку открывают рот — одна из механических связей черепа костистых рыб [9].

У хрящевых рыб жаберной крышки нет, но у химер есть мягкая кожная складка, прикрывающая общую жаберную щель, — тоже производное второй дуги. Угри и мурены имеют маленькие жаберные отверстия: крышка и перепонка у них почти срослись с телом, оставив узкую щель, что, вероятно, связано с жизнью в норах. При выходе на сушу крышка исчезла вместе с жабрами: у тиктаалика уже нет главных крышечных костей, и голова отделилась от плечевого пояса.

Поршень для всасывания

Большинство костистых рыб ловят добычу всасыванием, и главный поршень этого насоса — подъязычная дуга. Сначала мышцы спины приподнимают голову, затем мышца, идущая от плечевого пояса к урогиалу, тянет подъязычную дугу назад и вниз. Цератогиалы опускают и раздвигают дно ротовой полости, подвески отходят в стороны, лучи жаберной перепонки расправляются. Объём ротовой полости резко возрастает, давление в ней падает, и вода вместе с добычей устремляется в рот. Крышки в этот момент прижаты, и вода уходит назад, через жабры, лишь когда рот закрывается.

Рекордсмены всасывания — антеннарии, мелкие морские удильщики: они заглатывают рыбу, оказавшуюся у рта, за 6 миллисекунд — быстрее, чем добыча успевает среагировать [10]. Морские коньки и иглы-рыбы охотятся иначе: они резко поворачивают голову вверх, поднося трубчатый рот к мелкому рачку, и втягивают его. Энергию для этого поворота они запасают в упругих сухожилиях заранее, а подъязычная дуга служит защёлкой, удерживающей голову, пока энергия не накоплена: стоит защёлке сорваться — и голова поворачивается за несколько миллисекунд [11]. Так один и тот же элемент становится то поршнем, то спусковым крючком.

Головастики лягушек тоже питаются, прокачивая воду насосом, и его поршень — та же подъязычная дуга. Крупный хрящ цератогиал качается на суставе, опуская и поднимая дно ротовой полости несколько раз в секунду. Вода засасывается в рот, процеживается через жаберные фильтры, где задерживаются водоросли, и выходит через жаберное отверстие. После метаморфоза этот хрящ перестраивается в подъязычную пластинку лягушки, которая продолжает работать насосом — но уже воздушным, нагнетая воздух в лёгкие.

Лопастепёрые рыбы

У лопастепёрых рыб — латимерии, двоякодышащих и вымерших эвстеноптерона и его родни — подъязычная дуга устроена по общему плану костных рыб: длинный подвесок, сочленённый с черепом двумя головками, держит челюсти и крышку; между ним и челюстной дугой — щелевидное брызгальце. У двоякодышащих рыб, перешедших к аутостилии и дробящих моллюсков зубными пластинами, подвесок сильно уменьшился. Латимерия сохраняет внутричерепной сустав и использует подвесок в сложном механизме, при котором передняя половина мозговой коробки приподнимается при раскрывании рта.

Эвстеноптерон, которого Эрик Ярвик изучал десятилетиями, послужил моделью для сравнения с первыми четвероногими. Его подвесок длинный и направлен косо вниз и назад, а брызгальце узкое. Если сравнить эту картину с тем, что мы видим у переходных форм, становится видно, как подвесок шаг за шагом укорачивался, менял наклон и терял связь с челюстью.

Двоякодышащие рыбы показывают, как подъязычная дуга могла начать работать с воздухом. Всплывая к поверхности, рыба открывает рот, опускает дно ротовой полости подъязычной дугой и набирает воздух, затем закрывает рот и, поднимая дно, проталкивает воздух в лёгкие. Это тот же ротоглоточный насос, которым дышат лягушки. Значит, подъязычная дуга стала воздушным насосом ещё у рыб, задолго до выхода на сушу, и у первых четвероногих лишь продолжила эту работу.

От подвеска к стремечку

Превращение подвеска в стремечко прослеживается по ископаемым шаг за шагом. У панцерихтиса, жившего около 380 миллионов лет назад, подвесок уже короче, чем у эвстеноптерона, и направлен иначе, а брызгальце широкое. В 2006 году Мартин Бразо и Пер Альберг, изучив его череп, показали, что «архитектура» этой области у панцерихтиса почти такая же, как у первых четвероногих: заготовка среднего уха появилась ещё у рыб [12]. Вероятно, широкое брызгальце служило для дыхания воздухом: рыба, лежащая у поверхности на мелководье, могла вдыхать через него, не высовывая голову.

У тиктаалика подвесок уменьшен ещё сильнее и больше не держит челюсть. В 2008 году Джейсон Даунс, Нил Шубин и их коллеги описали мозговую коробку и висцеральный скелет тиктаалика и заключили, что сокращение подвеска связано с уменьшением роли жаберного дыхания и с появлением подвижной шеи: кость, связывавшая череп, челюсти и крышку в одну систему, перестала мешать движению головы [13]. Жаберная крышка у тиктаалика уже утрачена.

У акантостеги, первого четвероногого с хорошо сохранившимся черепом, стремечко было найдено Дженнифер Клак в 1989 году. Оно оказалось совсем не похожим на тонкую слуховую косточку: массивная пластина, упирающаяся одним концом в мозговую коробку, а другим — в нёбо и область брызгальца [14]. Вероятно, оно служило подпоркой между мозговой коробкой и щекой, а также, может быть, регулировало поток воздуха или воды через брызгальце. Слух — по крайней мере в воздухе — у акантостеги был слабым. Лишь у позднейших четвероногих стремечко стало тоньше, а барабанная перепонка появилась у разных групп независимо, в основном в триасе.

Это классический пример того, что эволюция не «предвидит» будущую функцию. Подвесок не готовился стать слуховой косточкой. Он сначала потерял роль опоры челюсти, затем стал подпоркой мозговой коробки, а уже потом, когда оказался между барабанной перепонкой и внутренним ухом, был «использован» для передачи звука. Новая функция возникла как побочное следствие положения кости.

Ухо земноводных

У лягушек и жаб среднее ухо обычно хорошо развито: барабанная перепонка видна позади глаза, а от неё к овальному окну внутреннего уха идёт колумелла — стремечко, производное подвеска. Но в овальном окне лягушки есть и второй элемент — оперкулум, маленькая хрящевая или костная пластинка, связанная особой мышцей с плечевым поясом. Через передние лапы и эту мышцу к внутреннему уху передаются колебания почвы: лягушка слышит низкие частоты и вибрации, сидя на земле. Оперкулум — не производное подъязычной дуги, а часть ушной капсулы: у земноводных два пути проведения звука сосуществуют.

Хвостатые и безногие земноводные барабанной перепонки и полости среднего уха не имеют. У многих из них стремечко прирастает к квадратной кости и проводит колебания почвы через челюсть. Есть и лягушки без барабанной перепонки. Крошечная лягушка Гардинера с Сейшельских островов, не имеющая ни перепонки, ни среднего уха, тем не менее слышит призывные крики сородичей. В 2013 году Рено Буастель с соавторами показали, что её ротовая полость работает как резонатор, усиливающий звуки нужной частоты, а колебания передаются к внутреннему уху через ткани головы [15].

Колумелла рептилий и птиц

У ящериц, крокодилов и птиц стремечко — тонкая палочка, колумелла, к наружному концу которой прикреплён хрящевой отросток, экстраколумелла, вросший в барабанную перепонку. Барабанная перепонка у них обычно лежит у поверхности головы, в небольшом углублении. Экстраколумелла сгибается при колебаниях перепонки и работает как рычаг, увеличивающий силу на овальном окне. Такое ухо хорошо слышит звуки до нескольких килогерц; совы с асимметричными ушными отверстиями и большой барабанной перепонкой определяют положение добычи в полной темноте с точностью до одного-двух градусов.

Змеи наружного уха и барабанной перепонки не имеют. Их стремечко соединено с квадратной костью, к которой подвешена нижняя челюсть. Положив челюсть на землю, змея воспринимает колебания почвы: шаги животного передаются через кости челюсти, квадратную кость и стремечко к внутреннему уху. Опыты с королевским питоном показали, что он хорошо улавливает вибрации и низкие звуки в воздухе — лучше, чем думали раньше, — но лишь до нескольких сотен герц [16]. У черепах стремечко длинное, а перепонка прикрыта кожей; слышат они в основном низкие звуки.

У ящериц, крокодилов и птиц полости средних ушей правой и левой стороны соединены каналами внутри черепа. Звук доходит до барабанной перепонки и снаружи, и изнутри — через голову от противоположного уха, и перепонка колеблется под действием разности давлений. Такое ухо работает как направленный микрофон: даже маленькая голова, через которую звук проходит почти без задержки, позволяет точно определять направление на источник. Млекопитающие этого «трюка» не используют: их средние уши разделены, и направление они определяют иначе — по разнице во времени прихода и громкости звука в двух ушах, что требует крупной головы или подвижных ушных раковин.

Стремечко синапсид

Предки млекопитающих — синапсиды — долго сохраняли массивное стремечко. У пермского диметродона оно толстое, упирается одним концом в овальное окно, а другим — в квадратную кость и служит скорее подпоркой между мозговой коробкой и челюстным суставом, чем звукопроводом. У терапсид и цинодонтов стремечко становилось всё тоньше, а в его основании часто сохранялось отверстие для стременной артерии. Слышали эти животные, вероятно, «челюстью»: звук улавливали задние кости нижней челюсти и квадратная кость, а стремечко передавало колебания к уху.

Когда задние кости челюсти отделились и превратились в молоточек и наковальню, стремечко оказалось третьим, самым внутренним звеном новой цепи. Ему уже не нужно было выдерживать нагрузку, и у млекопитающих оно стало крошечным. Так у синапсид подвесок рыб прошёл ещё один путь — от подпорки черепа к звену трёхкосточковой цепи, — независимо от того пути, которым шли ящерицы и птицы.

Стремечко млекопитающих

У млекопитающих стремечко — третье звено цепи слуховых косточек, вместе с наковальней и молоточком. Это самая маленькая кость тела человека: около 3 миллиметров в длину и около 3 миллиграммов по массе. Форма стремечка у большинства плацентарных — арка с двумя ножками и основанием, вставленным в овальное окно. Отверстие между ножками — след стременной артерии, которая у зародыша проходит через закладку стремечка; у однопроходных и многих сумчатых стремечко столбиковидное, без отверстия, похожее на колумеллу рептилий.

К шейке стремечка прикрепляется стременная мышца — самая маленькая скелетная мышца человека, производное второй дуги. При громком звуке она рефлекторно сокращается и отклоняет стремечко, ослабляя передачу звука во внутреннее ухо на 10–20 децибел, особенно на низких частотах. Иннервирует её лицевой нерв, нерв второй дуги. Поэтому при параличе лицевого нерва (неврите Белла) у человека не только перекашивается лицо, но и обычные звуки кажутся мучительно громкими: стременная мышца перестала работать.

Если основание стремечка срастается с краем овального окна, развивается отосклероз — одна из частых причин тугоухости у взрослых. С 1950-х годов его лечат операцией: стремечко удаляют и заменяют крошечным протезом, и слух восстанавливается. Так кость, которая 380 миллионов лет назад держала челюсть рыбы, сегодня заменяют титановой проволочкой.

Стремечко двойного происхождения

Долго считалось, что стремечко целиком строят клетки нервного гребня второй дуги, как и остальные её хрящи. Но основание стремечка, вставленное в овальное окно, граничит с хрящевой капсулой внутреннего уха, которая происходит из мезодермы. В 2012 году Хизер Томпсон, Абигейл Такер и их коллеги проследили у мышей судьбу клеток с генетическими метками и обнаружили, что стремечко двойного происхождения: дуга и ножки построены нервным гребнем, а основание — частично мезодермой, клетками стенки ушной капсулы [17].

Этот результат объясняет многое. Овальное окно — это отверстие в стенке ушной капсулы, «закрытое» основанием стремечка, и логично, что края окна и основание стремечка строят одни и те же клетки. Он помогает понять и оперкулум земноводных — пластинку в овальном окне, происходящую из ушной капсулы, — и разнообразие форм колумеллы у разных групп. Наконец, он объясняет некоторые врождённые формы тугоухости, при которых основание стремечка сращено с краями окна с рождения: нарушение затрагивает не дугу, а границу двух тканей. Даже самая маленькая кость тела оказалась составной — и её история складывается из двух разных эмбриональных источников.

Подъязычный аппарат наземных позвоночных

Нижняя часть подъязычной дуги вместе с остатками первой жаберной дуги образует у наземных позвоночных подъязычный аппарат — опору языка и дна ротовой полости. У земноводных это широкая хрящевая пластинка с рогами: она поднимается и опускается при нагнетании воздуха в лёгкие. У хвостатых, выстреливающих язык, главную роль играют элементы жаберных дуг, а подъязычные рога закрепляют аппарат.

У ящериц тело подъязычной кости продолжается вперёд в язык длинным отростком. У хамелеонов этот отросток — «ствол», на который надет язык: кольцевая мышца сжимает упругие оболочки вокруг отростка, и язык соскальзывает с него с огромным ускорением. У змей подъязычный аппарат сведён к двум тонким хрящевым стержням, лежащим под трахеей. У черепах он массивен и участвует в дыхании и всасывании пищи: южноамериканская черепаха матамата, лежащая на дне, при приближении рыбы за доли секунды раскрывает пасть и резко опускает подъязычный аппарат, и рыба оказывается во рту вместе с водой — точно так, как у костистой рыбы. У птиц подъязычная дуга даёт косточку внутри языка и часть тела подъязычного аппарата, а длинные рога, которыми дятел и колибри выдвигают язык, — производные следующей, первой жаберной дуги.

Подъязычная кость млекопитающих

У большинства млекопитающих подъязычная кость — подвижная цепь косточек, подвешенная к черепу: от сосцевидной области височной кости вниз идут шилоподъязычная, эпигиальная и цератогиальная косточки к телу подъязычной кости, от которого назад отходят рога к гортани. У лошади шилоподъязычная кость длинная и сочленена с височной костью настоящим суставом; воспаление этого сустава — известная болезнь лошадей, при которой может пострадать соседний лицевой нерв.

У человека подъязычная кость — единственная кость тела, не сочленённая ни с одной другой костью: она подвешена на мышцах и связках. Её верхний элемент превратился в шиловидный отросток височной кости, средний — в шилоподъязычную связку. Иногда эта связка частично окостеневает, и удлинённый шиловидный отросток вызывает боль при глотании и повороте головы (синдром Игла). Подъязычная кость важна и для судебной медицины: её перелом часто указывает на удушение.

Форма подъязычной кости помогает реконструировать голос вымерших гоминид. У трёхлетнего ребёнка австралопитека афарского из Дикики (около 3,3 миллиона лет назад), описанного в 2006 году, тело подъязычной кости чашеобразное, как у шимпанзе и горилл, — у них в этом углублении лежит гортанный воздушный мешок [18]. У неандертальца из пещеры Кебара (около 60 тысяч лет назад) подъязычная кость почти неотличима от нашей [19].

Язык и его опора

У рыб «язык» — неподвижный выступ дна ротовой полости на базигиале, покрытый слизистой, иногда с зубами. Настоящий мышечный язык появился у наземных позвоночных, которым нужно проталкивать пищу в глотку без помощи воды. Интересно, что мышцы языка — не мышцы дуг: они происходят из затылочных сомитов, мигрируют вперёд под глоткой и иннервируются подъязычным нервом (XII пара), который проходит в шее под всеми дугами. Подъязычный аппарат служит им опорой и рычагом: сокращаясь, мышцы тянут язык, а подъязычная кость задаёт точку опоры.

У лягушек язык прикреплён передним концом и выбрасывается, переворачиваясь, как крышка. В 2017 году Алексис Ноэль с соавторами показали, что язык лягушки — одна из самых мягких тканей в живой природе, а её слюна при ударе становится жидкой, обволакивает насекомое и затем снова густеет, удерживая добычу, как клей [20]. У млекопитающих язык стал сложнейшим органом: он формирует пищевой комок, участвует в сосании, у человека — в речи. И во всех этих движениях подъязычная кость служит подвижной опорой, перемещаясь вверх-вниз и вперёд-назад.

Глотание и дыхание

При глотании подъязычная кость с гортанью резко поднимается и выдвигается вперёд, надгортанник опускается и прикрывает вход в гортань, а пищевой комок проскальзывает в пищевод. Это движение можно почувствовать, положив пальцы на шею. Подъязычную кость тянут вверх мышцы второй дуги (шилоподъязычная, заднее брюшко двубрюшной), первой дуги (челюстно-подъязычная) и подбородочно-подъязычная, а вниз — мышцы, идущие от грудины и лопатки. Подъязычная кость — центр мышечной «звезды», связывающей череп, челюсть, гортань и плечевой пояс.

У новорождённого гортань расположена высоко, и надгортанник соприкасается с мягким нёбом: младенец может сосать и одновременно дышать, как большинство млекопитающих. В первые годы жизни гортань опускается, подъязычная кость уходит ниже, образуется длинная глотка, общая для пищи и воздуха. Это дало нам возможность произносить разнообразные гласные, но и повысило риск поперхнуться. Такова цена речи — и она тоже связана со строением производных второй дуги.

Подъязычный аппарат китов

Зубатые киты дали неожиданный пример возврата к древней функции подъязычной дуги — всасыванию. Клюворылы и кашалоты охотятся на кальмаров в глубине и почти не используют зубы: у многих клюворылов зубов во рту лишь одна-две пары у самцов. Добычу они втягивают, резко оттягивая назад мощный язык и опуская подъязычный аппарат, который у них массивен, с широкими пластинчатыми костями и сильными мышцами. Глотка при этом расширяется, как у костистой рыбы, и создаёт поток. Морфологи нашли прямую связь: чем больше подъязычный аппарат у вида, тем сильнее он полагается на всасывание.

У усатых китов подъязычный аппарат тоже велик, но служит иной цели: у полосатиков он поддерживает огромную растяжимую ротовую полость, которая при броске на косяк рачков на мгновение вмещает объём воды, сравнимый с объёмом тела самого кита. Так подъязычная дуга, начавшая как насос для воды у рыб, у самых больших животных планеты снова качает воду.

Подъязычная кость и голос

Подъязычный аппарат подвешивает гортань, и от его строения зависит, насколько низко может опуститься гортань и какой длины будет голосовой тракт. Длина тракта определяет частоты резонансов (форманты): чем он длиннее, тем ниже и «крупнее» звучит голос. Многие млекопитающие используют это, чтобы казаться больше.

Самые громкие наземные животные Нового Света — ревуны. Их крик слышен за несколько километров, а тело подъязычной кости у самцов разрослось в огромную полую костную камеру-резонатор. В 2015 году Джейкоб Данн с соавторами, измерив 255 подъязычных костей девяти видов ревунов, обнаружили неожиданную закономерность: у видов с крупной камерой и низким голосом семенники меньше, а у видов, где в группе несколько самцов и соперничество идёт за оплодотворение, семенники больше, а резонатор меньше [5]. Самец вкладывается либо в голос, либо в сперму — это первый документированный пример такого компромисса.

Лев, тигр, ягуар и леопард рычат, а гепард и домашняя кошка — мурлычут. Ещё в 1916 году Реджинальд Покок заметил, что у рычащих кошек одна из косточек подъязычного аппарата заменена эластичной связкой. В 2002 году Герхард Вайссенгрубер с соавторами подтвердили это и показали, что рык зависит прежде всего от строения голосовых складок, а связка позволяет гортани опускаться ниже и удлиняет голосовой тракт [21]. Благородный олень во время гона при каждом рёве опускает гортань почти до грудины, значительно удлиняя голосовой тракт.

Птицы: пение и подъязычный аппарат

Голос птиц рождается в сиринксе — нижней гортани у развилки трахеи, а не в гортани. Но и подъязычный аппарат участвует в пении. В 2006 году Тобиас Риде с соавторами сняли рентгеновским видео поющих воробьиных и обнаружили, что во время пения птица ритмично опускает подъязычный аппарат и расширяет полость между глоткой и пищеводом. Объём этой полости подстраивается под высоту каждой ноты, и она работает как резонатор, отфильтровывая лишние призвуки: песня становится чище, почти как звук флейты [22].

У попугаев и врановых, подражающих речи человека, язык толстый и подвижный, и подъязычный аппарат вместе с языком участвует в «произнесении» звуков — тоже фильтруя звук, созданный сиринксом. Это пример конвергенции: как у человека производные дуг формируют гласные, так у говорящих птиц язык на подъязычной опоре меняет резонансы рта.

Мышцы второй дуги

Мышцы подъязычной дуги — одна из самых «путешествующих» групп мышц. У акулы мышца-сжиматель второй дуги покрывает снаружи всю жаберную область и сжимает её, выталкивая воду через щели. У костистых рыб производные этой мышцы открывают и закрывают жаберную крышку. У рептилий и птиц мышца второй дуги — опускатель нижней челюсти — открывает рот, отходя от затылка к заднему концу челюсти.

У млекопитающих мышцы второй дуги дали три группы. Первая — мимические мышцы и подкожная мышца шеи. Они разрослись под кожей головы и прикрепляются не к кости, а к коже, поэтому двигают губами, веками, ушами, носом. Обезьяны и человек используют их для сложнейшей мимики. У собак за тысячелетия жизни с человеком развилась мышца, поднимающая внутренний угол брови и делающая взгляд «щенячьим»; у волков она развита слабо [23]. Вторая группа — стременная мышца в ухе. Третья — шилоподъязычная мышца и заднее брюшко двубрюшной мышцы, поднимающие подъязычную кость и помогающие открывать рот.

Все эти мышцы иннервирует лицевой нерв — нерв второй дуги. Он проходит сложным путём через височную кость, отдавая веточки к стременной мышце и к вкусовым почкам передней части языка, и выходит из черепа позади уха. Путь нерва — «окаменевшая» история миграции его мышц из жаберной области к лицу.

Артерия второй дуги

У каждой дуги есть своя артерия, и у рыб вторая жаберная артерия снабжает кровью подъязычную полужабру. У наземных позвоночных её остаток — стременная артерия — проходит через закладку стремечка. У многих грызунов и насекомоядных она сохраняется у взрослых и снабжает кровью глазницу и оболочки мозга, а стремечко остаётся «надетым» на неё, как кольцо. У человека стременная артерия существует лишь у зародыша и затем исчезает, её территорию берут на себя ветви наружной сонной артерии, но след — отверстие между ножками стремечка — остаётся навсегда. Изредка артерия сохраняется у взрослого человека и обнаруживается хирургом при операциях на ухе.

Гены второй дуги

Что делает вторую дугу именно подъязычной? Ответ дали генетики. Клетки нервного гребня, заселяющие вторую дугу, выходят из четвёртого ромбомера заднего мозга и несут «адрес» — включённый ген Hoxa2. В первой, челюстной дуге генов Hox нет. В 1993 году Филиппо Рийли с соавторами выключили Hoxa2 у мыши, и вторая дуга построила зеркальную копию первой: лишние молоточек, наковальню, барабанное кольцо и даже участок, похожий на челюсть, вместо стремечка и подъязычных элементов [4]. В 2000 году две группы провели обратный опыт: включили Hoxa2 в первой дуге зародышей курицы и шпорцевой лягушки, и челюстные хрящи заменились элементами второй дуги [24].

Значит, Hoxa2 — ген-«селектор»: он не строит конкретных хрящей, а выбирает, по какой программе будет развиваться дуга. У рыбок данио эту роль делят два гена, hoxa2b и hoxb2a, и их одновременное выключение тоже превращает подъязычную дугу в челюстную. Внутри дуги верх и низ задаются другими сигналами: эндотелин-1, выделяемый клетками дна дуги, включает «нижнюю» программу, а сигнал Jagged — «верхнюю». У человека мутации в гене HOXA2 вызывают недоразвитие ушной раковины и тугоухость [25] — ушная раковина ведь строится из бугорков первой и второй дуг.

Опыты с Hoxa2 показывают, как эволюция могла создавать разные дуги из одинаковых: достаточно изменить «адрес» — и та же клеточная популяция строит совершенно другие структуры. Челюстная дуга, лишённая Hox-генов, получила свободу для превращения в челюсти, а подъязычная, сохранившая Hoxa2, стала её опорой.

Вторая дуга в медицине

Эволюционная история второй дуги объясняет целый ряд болезней и аномалий человека. Самая частая — киста щитовидно-язычного протока. Щитовидная железа закладывается на дне глотки у корня языка и спускается по шее вниз, проходя рядом с закладкой тела подъязычной кости, а часто и сквозь неё. Если след этого пути — щитовидно-язычный проток — не зарастает, в нём образуется киста посередине шеи, которая смещается вверх при глотании и высовывании языка. Хирурги удаляют её вместе со средней частью тела подъязычной кости (операция Систранка): иначе киста возвращается, потому что остатки протока остаются внутри кости. Так кость второй и третьей дуг и железа, потомок эндостиля, переплелись в развитии.

Другие аномалии связаны с самой дугой. Боковые кисты и свищи шеи — следы незаросшего шейного синуса, образованного разрастанием второй дуги. Удлинённый шиловидный отросток (синдром Игла) — окостеневшая часть райхертова хряща. Врождённое сращение основания стремечка с окном, сохранившаяся стременная артерия, недоразвитие ушной раковины при мутациях HOXA2 — всё это нарушения развития второй дуги. А при асимметрии лица, затрагивающей первую и вторую дуги одновременно (гемифациальной микросомии), на одной стороне недоразвиты нижняя челюсть, ухо и мимические мышцы — производные двух соседних дуг. Для врача-генетика знание того, из какой дуги происходит каждая структура, — ключ к пониманию, почему набор симптомов именно таков.

Общие закономерности

Смена функций. Подъязычная дуга — образец принципа Дорна: опора жабр → подвеска челюсти → насос для всасывания и дыхания → подпорка мозговой коробки → слуховая косточка; нижняя её часть — опора языка → пусковое устройство языка хамелеона → подвеска гортани и резонатор голоса. Мышцы, качавшие воду, стали мимикой.

Освобождение от функции. Каждая новая роль появлялась, когда старую брал на себя другой орган: подвесок освободился, когда челюсть приросла к черепу; подъязычный аппарат — когда дыхание взяли на себя рёбра. Конвергенция. Барабанное ухо с колумеллой возникло у разных групп независимо, а звукоусиливающие резонаторы — у ревунов и других животных. Генетическая модульность. Один ген-селектор задаёт программу целой дуги, и изменение «адреса» может превратить одну дугу в другую.

Частые вопросы

Почему подъязычная кость не соединяется с другими костями? У человека её верхние элементы превратились в шиловидный отросток и связку, а сама кость подвешена на мышцах. Это делает её подвижной: она поднимается и опускается при глотании и речи, увлекая за собой гортань.

Правда ли, что стремечко было челюстной костью? Не совсем. Челюстными костями (суставом) были молоточек и наковальня. Стремечко — бывший подвесок рыб, который держал челюсти, но сам челюстью не был.

Почему при параличе лицевого нерва звуки кажутся громче? Лицевой нерв управляет стременной мышцей, гасящей громкие звуки. Когда она не работает, стремечко передаёт колебания во внутреннее ухо без ослабления.

Есть ли у рыб подъязычная кость? Есть подъязычная дуга с базигиалом и цератогиалами; язык у рыб — неподвижная складка на базигиале. Мышечный язык появился у наземных позвоночных.

Почему кошки мурлычут, а львы рычат? Мурлыканье зависит от ритмичных сокращений мышц гортани и есть у многих кошек, в том числе у гепарда. Рык требует особых голосовых складок и длинного голосового тракта; у рычащих кошек часть подъязычного аппарата — связка, что позволяет гортани опускаться ниже.

Можно ли жить без стремечка? Да, но с тугоухостью: без цепи косточек звук доходит до внутреннего уха ослабленным примерно на 30 децибел — как раз на величину потерь на границе воздуха и жидкости. Поэтому при отосклерозе стремечко не просто удаляют, а заменяют протезом.

Почему у собаки «щенячий взгляд», а у волка — нет? У собак сильно развита маленькая мимическая мышца, поднимающая внутренний угол брови; у волков её почти нет. Люди охотнее заботятся о собаках с таким взглядом, и, вероятно, отбор за тысячи лет одомашнивания усилил эту мышцу — производное второй дуги.

Что нужно знать к ЕГЭ

• у рыб жаберные дуги поддерживают жабры; у костных рыб есть жаберные крышки, у хрящевых — нет;
• челюсти возникли из передней (челюстной) дуги; у рыб челюсти подвешены к черепу через подвесок — верхний элемент подъязычной дуги;
• у земноводных появилось среднее ухо со слуховой косточкой — стремечком (из подвеска рыб) и барабанной перепонкой; у пресмыкающихся и птиц — одна косточка;
• у млекопитающих три слуховые косточки: молоточек, наковальня, стремечко; стремечко соединено с овальным окном внутреннего уха;
• подъязычная кость человека — кость лицевого черепа, опора языка и гортани;
• сходство жаберных дуг у зародышей позвоночных — эмбриологическое доказательство эволюции; гомологичные органы — стремечко и подвесок, слуховые косточки и кости челюстного сустава рептилий.

Для олимпиад

Элементы и производные. Подвесок → стремечко (колумелла); межподъязычная и эпигиал → шиловидный отросток и шилоподъязычная связка (у человека), шилоподъязычная и эпигиальная кости (у копытных); цератогиал → малые рога; базигиал → верх тела подъязычной кости, у ящериц — языковой отросток. Покровные кости второй дуги: жаберная крышка, лучи жаберной перепонки (у четвероногих исчезли). Мышцы — n. VII, артерия — стременная.

Типы подвешивания и их следствия. Гиостилия (подвесок — главная опора) даёт выдвижные челюсти; аутостилия освобождает подвесок; голостилия химер — срастание нёбно-квадратного хряща с черепом.

Генетика. Нервный гребень r4 → вторая дуга; Hoxa2 — ген-селектор (потеря: II → I; избыток в I: I → II); у данио — hoxa2b + hoxb2a; эндотелин-1 — вентральная, Jagged — дорсальная программа; у миноги вторая дуга Hox-позитивна, первая — Hox-негативна, как у челюстноротых.

Двойное происхождение стремечка. Дуга и ножки — нервный гребень второй дуги, основание — частично мезодерма ушной капсулы; овальное окно — отверстие в капсуле. Оперкулум земноводных — элемент ушной капсулы, а не дуги.

Гидродинамика всасывания. Скорость потока у входа в рот v = Q/S (Q — объёмный расход, S — площадь отверстия рта); перепад давления, нужный для разгона воды, Δp ≈ ½ρv². Быстрое расширение ротовой полости даёт и большую скорость, и большой перепад давления.

Задания с разбором

Задание 1

Назовите элементы подъязычной дуги костистой рыбы сверху вниз и покровные кости, связанные с ней. Какие из них сохранились у человека и во что превратились?

Задание 2

Какая зародышевая популяция клеток строит хрящи второй дуги, откуда она приходит и какой нерв, артерия и мышцы относятся к этой дуге?

Задание 3

Сравните три типа подвешивания челюстей и объясните, какой из них позволил подвеску стать слуховой косточкой.

Задание 4

Опишите, как работает «двойной насос» дыхания костистой рыбы и какую роль в нём играет жаберная крышка.

Задание 5

Рыба за 20 мс увеличивает объём ротовой полости на 1 мл; площадь отверстия рта 0,5 см². Найдите среднюю скорость воды у входа в рот. Какой будет скорость, если то же расширение произойдёт за 6 мс, как у антеннарии? Каков нужный для этого перепад давления (ρ = 1000 кг/м³)?

Задание 6

Проследите ряд от эвстеноптерона до первых четвероногих: как менялись подвесок, брызгальце и жаберная крышка? Какие функции выполнял подвесок на каждом этапе?

Задание 7

Как слышит лягушка звуки в воздухе и колебания почвы? Какие структуры в этом участвуют и какие из них — производные подъязычной дуги?

Задание 8

Как змея, не имея барабанной перепонки, воспринимает шаги животного? Почему у змей стремечко соединено с квадратной костью?

Задание 9

Почему стремечко у большинства плацентарных имеет форму арки с отверстием, а у однопроходных — столбика? Что такое стременная артерия и что с ней происходит у человека и у мыши?

Задание 10

Стременная мышца ослабляет передачу громкого звука на 20 дБ. Во сколько раз уменьшается интенсивность и во сколько раз — амплитуда звукового давления во внутреннем ухе? Почему при неврите лицевого нерва бывает повышенная чувствительность к звукам?

Задание 11

Почему у человека подъязычная кость не сочленяется с другими костями, а у лошади соединена с черепом суставом? Во что превратились верхние элементы подъязычной дуги у человека?

Задание 12

Объясните, как ревуны усиливают свой крик. Какой компромисс обнаружили у них в 2015 году и как его объясняют с точки зрения полового отбора?

Задание 13

Установите соответствие между мышцей и дугой (по иннервации): 1) жевательная; 2) мимическая; 3) стременная; 4) напрягатель барабанной перепонки; 5) шилоглоточная. Дуги: А) первая (V); Б) вторая (VII); В) третья (IX).

Задание 14

Головастик качает воду подъязычным насосом: объём ротовой полости 20 мкл, три цикла в секунду, в воде 0,05 мг водорослей на миллилитр. Сколько воды он профильтрует за час и сколько водорослей может задержать, если улавливает всё? Во что превращается этот насос после метаморфоза?

Задание 15 (олимпиадное)

Предскажите результат опытов: а) у зародыша мыши выключен ген Hoxa2; б) у зародыша курицы ген Hoxa2 включён в клетках первой дуги; в) у зародыша миноги изучена экспрессия генов Hox в дугах. Какой вывод следует из всех трёх результатов?

Задание 16 (олимпиадное)

Голосовой тракт можно приближённо считать трубкой, закрытой с одного конца (гортань) и открытой с другого (губы); её резонансные частоты f = (2k − 1)·c / (4L), c = 340 м/с. Найдите первые две резонансные частоты при длине тракта 17 см (человек) и при 34 см (олень, опустивший гортань). Почему опускание гортани делает голос «крупнее»?

Литература

1. Maier W., Ruf I. Evolution of the mammalian middle ear: a historical review // Journal of Anatomy. 2016. Vol. 228. P. 270–283.
2. Goodrich E. S. Studies on the Structure and Development of Vertebrates. London: Macmillan, 1930.
3. Clack J. A. Gaining Ground: The Origin and Evolution of Tetrapods. 2nd ed. Bloomington: Indiana University Press, 2012.
4. Rijli F. M., Mark M., Lakkaraju S. et al. A homeotic transformation is generated in the rostral branchial region of the head by disruption of Hoxa-2, which acts as a selector gene // Cell. 1993. Vol. 75. P. 1333–1349.
5. Dunn J. C., Halenar L. B., Davies T. G. et al. Evolutionary trade-off between vocal tract and testes dimensions in howler monkeys // Current Biology. 2015. Vol. 25. P. 2839–2844.
6. Kardong K. V. Vertebrates: Comparative Anatomy, Function, Evolution. 8th ed. New York: McGraw-Hill, 2019.
7. Graham A. The development and evolution of the pharyngeal arches // Journal of Anatomy. 2001. Vol. 199. P. 133–141.
8. Takio Y., Pasqualetti M., Kuraku S. et al. Lamprey Hox genes and the evolution of jaws // Nature. 2004. Vol. 429. 1 p. following P. 262.
9. Дзержинский Ф. Я., Васильев Б. Д., Малахов В. В. Зоология позвоночных. 2-е изд. М.: Академия, 2013.
10. Grobecker D. B., Pietsch T. W. High-speed cinematographic evidence for ultrafast feeding in antennariid anglerfishes // Science. 1979. Vol. 205. P. 1161–1162.
11. Van Wassenbergh S., Strother J. A., Flammang B. E., Ferry-Graham L. A., Aerts P. Extremely fast prey capture in pipefish is powered by elastic recoil // Journal of the Royal Society Interface. 2008. Vol. 5. P. 285–296.
12. Brazeau M. D., Ahlberg P. E. Tetrapod-like middle ear architecture in a Devonian fish // Nature. 2006. Vol. 439. P. 318–321.
13. Downs J. P., Daeschler E. B., Jenkins F. A., Shubin N. H. The cranial endoskeleton of Tiktaalik roseae // Nature. 2008. Vol. 455. P. 925–929.
14. Clack J. A. Discovery of the earliest-known tetrapod stapes // Nature. 1989. Vol. 342. P. 425–427.
15. Boistel R., Aubin T., Cloetens P. et al. How minute sooglossid frogs hear without a middle ear // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2013. Vol. 110. P. 15360–15364.
16. Christensen C. B., Christensen-Dalsgaard J., Brandt C., Madsen P. T. Hearing with an atympanic ear: good vibration and poor sound-pressure detection in the royal python, Python regius // Journal of Experimental Biology. 2012. Vol. 215. P. 331–342.
17. Thompson H., Ohazama A., Sharpe P. T., Tucker A. S. The origin of the stapes and relationship to the otic capsule and oval window // Developmental Dynamics. 2012. Vol. 241. P. 1396–1404.
18. Alemseged Z., Spoor F., Kimbel W. H. et al. A juvenile early hominin skeleton from Dikika, Ethiopia // Nature. 2006. Vol. 443. P. 296–301.
19. Arensburg B., Tillier A. M., Vandermeersch B. et al. A Middle Palaeolithic human hyoid bone // Nature. 1989. Vol. 338. P. 758–760.
20. Noel A. C., Guo H.-Y., Mandica M., Hu D. L. Frogs use a viscoelastic tongue and non-Newtonian saliva to catch prey // Journal of the Royal Society Interface. 2017. Vol. 14. 20160764.
21. Weissengruber G. E., Forstenpointner G., Peters G., Kübber-Heiss A., Fitch W. T. Hyoid apparatus and pharynx in the lion (Panthera leo), jaguar (Panthera onca), tiger (Panthera tigris), cheetah (Acinonyx jubatus) and domestic cat (Felis silvestris f. catus) // Journal of Anatomy. 2002. Vol. 201. P. 195–209.
22. Riede T., Suthers R. A., Fletcher N. H., Blevins W. E. Songbirds tune their vocal tract to the fundamental frequency of their song // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2006. Vol. 103. P. 5543–5548.
23. Kaminski J., Waller B. M., Diogo R., Hartstone-Rose A., Burrows A. M. Evolution of facial muscle anatomy in dogs // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2019. Vol. 116. P. 14677–14681.
24. Grammatopoulos G. A., Bell E., Toole L., Lumsden A., Tucker A. S. Homeotic transformation of branchial arch identity after Hoxa2 overexpression // Development. 2000. Vol. 127. P. 5355–5365.
25. Alasti F., Sadeghi A., Sanati M. H. et al. A mutation in HOXA2 is responsible for autosomal-recessive microtia in an Iranian family // American Journal of Human Genetics. 2008. Vol. 82. P. 982–991.