Эволюция висцерального черепа позвоночных животных

Жаберные дуги — скелет, на котором у рыб висят жабры, — оказались самым «изобретательным» материалом в теле позвоночных. Из передней дуги выросли челюсти, и это открыло позвоночным путь к хищничеству и к господству в морях. Вторая дуга подвесила челюсти к черепу, затем прикрыла жабры костистой крышкой, а у наземных животных стала стремечком в ухе. Задние дуги у цихлид превратились во вторые, глоточные челюсти, у хамелеона — в пусковое устройство языка, выстреливающего быстрее, чем любая мышца, у человека — в подъязычную кость и хрящи гортани, благодаря которым мы говорим. А карманы глотки между дугами, когда-то служившие для выхода воды, дали тимус, миндалины, паращитовидные железы и полость среднего уха.

Ниже — что такое висцеральный череп и как устроены жаберные дуги, какой была глотка до появления черепа, как жили бесчелюстные и как возникли челюсти, чем различаются способы подвешивания челюстей, как работает висцеральный череп акул и костистых рыб, во что превратились дуги и карманы глотки у наземных позвоночных и человека. В конце — что нужно знать к ЕГЭ, раздел для олимпиадников и 16 заданий с разбором. О черепе в целом — в статье «Преобразования в строении черепа у наземных позвоночных», о нервном гребне — в статье «Из чего сделан наш скелет».

• Как изучали жаберные дуги
• Что такое висцеральный череп
• Глотка до позвоночных
• Бесчелюстные: дуги без челюстей
• Сколько дуг нужно позвоночному
• Происхождение челюстей
• Первые челюстноротые
• Как подвешены челюсти
• Акулы и скаты
• Костистые рыбы: крышка, всасывание, глоточные челюсти
• Зубы в глотке
• Жабры — не только дыхание
• Лопастепёрые рыбы и первые четвероногие
• От жабр к гортани
• Земноводные: превращение дуг
• Подъязычный аппарат и языки-катапульты
• Рептилии и птицы: язык, глотание, фильтр
• Млекопитающие: сосание, гортань, голос
• Мышцы дуг: от жаберного насоса до мимики
• Глоточные карманы и железы
• Дуги в теле человека
• Как изучают дуги сегодня
• Общие закономерности
• Частые вопросы
• Что нужно знать к ЕГЭ
• Для олимпиад
• Задания с разбором
• Литература

Как изучали жаберные дуги

В 1825 году немецкий эмбриолог Мартин Ратке обнаружил у зародышей птиц и млекопитающих щелевидные углубления по бокам шеи, похожие на жаберные щели рыб. Это была сенсация: оказалось, что у животных, никогда не дышащих водой, в развитии повторяется «рыбья» стадия. Через двенадцать лет Карл Райхерт проследил, во что превращаются хрящи этих дуг у зародыша свиньи: первая даёт нижнюю челюсть, молоточек и наковальню, вторая — стремечко, шиловидный отросток и часть подъязычной кости. Хрящ второй дуги до сих пор называют райхертовым, а хрящ первой дуги — меккелевым, по имени анатома Иоганна Фридриха Меккеля [1].

Во второй половине XIX века Карл Гегенбаур построил на этих данных стройную теорию: челюсти — видоизменённая передняя жаберная дуга, а парные плавники рыб тоже произошли от дуг, разросшихся назад. Антон Дорн, основатель знаменитой зоологической станции в Неаполе, сформулировал на примере жаберного аппарата «принцип смены функций»: орган, выполнявший одну работу, может перейти к другой, если второстепенная функция становится главной. Российские морфологи — Алексей Северцов и Иван Шмальгаузен — развили эти идеи в учение о путях и способах морфологической эволюции [2].

XX век добавил к анатомии эмбриологию и генетику. Француженка Николь Ле Дуарен, пересаживая клетки перепела в зародыш курицы, показала, что хрящи и кости жаберных дуг строит нервный гребень. В 1983 году Карл Ганс и Глен Норткатт предположили, что позвоночные — это «хордовые с новой головой», построенной нервным гребнем, и что эта голова возникла при переходе от фильтрации к активному хищничеству [3]. В 1990–2000-х годах нашли гены, задающие «адрес» каждой дуги, а палеонтологи Китая описали древнейших челюстноротых [4]. Висцеральный череп стал одной из главных моделей эволюции развития.

Что такое висцеральный череп

Висцеральный череп (спланхнокраниум) — скелет жаберных, или глоточных, дуг. У зародыша любого позвоночного по бокам глотки закладывается серия валиков — глоточных дуг. Снаружи они покрыты эктодермой, изнутри выстланы энтодермой глотки, а между ними образуются наружные борозды (жаберные щели) и внутренние выпячивания — глоточные карманы. У рыб борозды и карманы встречаются и прорываются, и через получившиеся щели вода выходит из глотки, омывая жабры. У наземных позвоночных щели обычно не открываются, но дуги и карманы всё равно закладываются и дают начало множеству органов.

Каждая дуга — это комплект из четырёх частей: хрящевого скелета, мышц, нерва и кровеносного сосуда (жаберной артерии). Скелет строят клетки нервного гребня, мышцы — мезодерма, нерв у каждой дуги свой: первой — тройничный, второй — лицевой, третьей — языкоглоточный, последующих — блуждающий. Этот «набор» прослеживается от акулы до человека, и по нерву можно узнать, из какой дуги произошла мышца, даже если она переместилась далеко: мимические мышцы лица человека, например, — бывшие мышцы второй дуги, поэтому их иннервирует лицевой нерв.

Типичная жаберная дуга рыбы состоит из нескольких члеников, соединённых суставами, — сверху вниз: глоточно-жаберный, верхнежаберный, рожково-жаберный и нижнежаберный элементы, а внизу по средней линии их соединяют непарные копулы. Суставы позволяют дуге складываться и раскладываться, расширяя и сужая глотку. Первая дуга (челюстная) у челюстноротых превращена в челюсти, вторая (подъязычная, гиоидная) — в их подвеску и опору языка и жаберной крышки, остальные — собственно жаберные. Число жаберных дуг у рыб обычно пять, у некоторых акул шесть-семь, у миног семь пар жаберных мешков.

Глотка до позвоночных

Жаберные щели старше позвоночных и даже хордовых. Они есть у кишечнодышащих — червеобразных морских животных из типа полухордовых, у оболочников и у ланцетника. У всех них глотка — фильтр: реснички гонят воду через щели, а частицы пищи задерживаются слизью и отправляются в кишечник. В 2012 году Эндрю Гиллис с соавторами показали, что у кишечнодышащих в зачатках глоточных щелей работают те же гены Pax1/9, что и в глоточных карманах позвоночных, и даже есть хрящевидный скелет щелей [5]. Значит, глотка со щелями была уже у общего предка вторичноротых животных более полумиллиарда лет назад.

У ланцетника глотка занимает больше половины тела и прорезана более чем сотней пар щелей, разделённых опорными палочками из коллагена. По дну глотки тянется эндостиль — желобок с железистыми клетками, выделяющими слизь, которая улавливает пищу. Клетки эндостиля связывают йод — так же, как клетки щитовидной железы позвоночных. Это не случайное сходство: эндостиль и щитовидная железа гомологичны, и самое убедительное доказательство даёт минога. Её личинка, пескоройка, несколько лет живёт в иле и питается фильтрацией, используя эндостиль; во время метаморфоза эндостиль превращается в фолликулы щитовидной железы.

Ганс и Норткатт связали появление позвоночных со сменой способа питания: фильтрующий предок, получив мышечную глотку, способную активно накачивать воду, и голову с органами чувств, построенную нервным гребнем, смог перейти к активному поиску и захвату более крупной пищи [3]. У ланцетника нервного гребня нет, и его глотку не поддерживает настоящий хрящ; у позвоночных клетки гребня заселили дуги и построили их скелет из клеточного хряща. Так появился висцеральный череп.

Бесчелюстные: дуги без челюстей

Первые позвоночные челюстей не имели. Хайкоуихтис из нижнего кембрия Китая (около 518 миллионов лет назад) и метаспригина из кембрийских сланцев Бёрджесс и Марбл-Каньон в Канаде уже имели жаберные дуги. В 2014 году Саймон Конвей Моррис и Жан-Бернар Карон описали у метаспригины семь пар дуг, причём передняя пара была немного крупнее остальных, — возможно, первый намёк на будущую специализацию передней дуги [6]. В ордовике, силуре и девоне моря населяли разнообразные бесчелюстные рыбы, покрытые костными щитами, — остракодермы; у некоторых из них, например у галеаспид Китая, уже были парные обонятельные мешки — важное условие для появления челюстей.

Из бесчелюстных дожили до наших дней лишь миноги и миксины — около 130 видов на более чем 70 тысяч видов позвоночных. Их висцеральный скелет устроен иначе, чем у рыб. У миноги жаберная корзинка — сплошная хрящевая решётка, лежащая снаружи от жаберных мешков, прямо под кожей, тогда как у челюстноротых дуги лежат внутри, между жабрами и глоткой. Взрослая минога присасывается к рыбе ротовой воронкой с роговыми зубами и прогоняет воду через жабры не ртом, а ритмичными сокращениями жаберной области. Челюстная дуга у миноги есть, но из неё развиваются парус (велум) — клапан, качающий воду у личинки, — и нижняя губа, а не челюсти.

Миксины, живущие в иле и питающиеся падалью, имеют выдвижную «зубную пластинку» на хрящевом основании и вращающийся язык. В 2013 году Куратани и его коллеги впервые получили зародышей миксины и показали, что их голова закладывается по тому же плану, что и у миног, — значит, это план общего предка круглоротых, и обе группы потеряли не челюсти, а никогда их не имели [7].

Сколько дуг нужно позвоночному

В истории хордовых число глоточных щелей и дуг неуклонно уменьшалось. У ланцетника пар щелей больше сотни, и новые продолжают закладываться по мере роста; у миног семь пар жаберных мешков; у большинства акул пять пар щелей, у плащеносной акулы и шестижаберных — шесть-семь; у костистых рыб обычно четыре пары жабр на пяти дугах; у наземных позвоночных закладываются пять-шесть пар дуг, но ни одна не несёт жабр у взрослого. Это пример общего правила, которое заметил ещё Сэмюэл Уиллистон: многочисленные одинаковые части в эволюции уменьшаются в числе и специализируются.

Причин несколько. Когда глотка перестала быть фильтром и стала насосом для дыхания, большое число щелей оказалось ненужным: несколько крупных жабр с огромной поверхностью лепестков эффективнее множества мелких. Мышечный насос лучше работает в компактной жаберной камере, прикрытой крышкой. Кроме того, у челюстноротых передние дуги взяли на себя новые задачи — челюсти и их подвеска, — и жаберная часть сместилась назад. У наземных позвоночных уменьшение пошло дальше: сохранились лишь те дуги, производные которых нашли новую работу в ухе, языке, гортани и сосудах.

Происхождение челюстей

Появление челюстей — один из главных ароморфозов в истории позвоночных: сегодня челюстноротые составляют около 99,8 % видов позвоночных. Классическая гипотеза Гегенбаура гласит, что челюсти — это видоизменённая передняя жаберная дуга: её верхний элемент стал нёбно-квадратным хрящом (верхней челюстью), нижний — меккелевым хрящом (нижней челюстью), а сустав между ними — суставом челюстей. Это объясняет многое, но не всё: у бесчелюстных перед жаберными дугами нет «лишней» дуги, которую можно было бы превратить в челюсть, а их челюстная дуга развивается в совсем другие структуры.

Современная гипотеза основана на генах развития. Первая глоточная дуга у всех позвоночных — единственная, где не работают гены Hox; если у мыши выключить ген Hoxa2, вторая дуга теряет свой «адрес» и превращается в копию первой, с дополнительными молоточком и наковальней [8]. Внутри челюстной дуги верх и низ различают гены Dlx: если выключить Dlx5 и Dlx6, нижняя челюсть мыши превращается в зеркальную копию верхней [9]. Ключевую роль играют сигналы между эпителием и мезенхимой. В 2002 году Ёсиаки Сигэтани, Сигэру Куратани и их коллеги показали, что у миноги сигнальные белки FGF8 и BMP4 действуют на ткань, расположенную перед ртом и дающую губы, а у челюстноротых — на ткань челюстной дуги. По их гипотезе, челюсть возникла благодаря гетеротопии — смещению места действия старых сигналов, при котором старые гены стали работать в новом месте [10].

Анатомически появление челюстей сопровождалось перестройкой всей головы. У бесчелюстных один непарный носо-гипофизарный канал проходил через передний конец головы и мешал челюстной ткани разрастись вперёд. Когда ноздри разделились на парные и сдвинулись в стороны, как у галеаспид, путь для роста челюстей открылся. Поэтому челюсть — не просто «согнутая жаберная дуга», а результат перестройки передней части головы зародыша, в которой участвовали и обонятельные органы, и гипофиз, и сигналы энтодермы.

Первые челюстноротые

Древнейшими челюстноротыми, известными по целым скелетам, долго считались силурийские рыбы возрастом около 425 миллионов лет. В 2022 году группа Чжу Миня описала из провинции Чунцин в Китае целую фауну раннего силура возрастом около 436 миллионов лет: крошечных панцирных рыб сюшаностеусов и акулоподобного шенакантуса, у которого тело акантода сочеталось с панцирными пластинами [4]. Так челюстноротые оказались на 11 миллионов лет древнее, чем было известно по полным находкам, а по отдельным зубам и чешуе их история уходит ещё глубже.

Особое место занимают панцирные рыбы — плакодермы. Долго их считали боковой ветвью с «неправильными» челюстями из костных пластин, а не из покровных костей, как у костных рыб. Но в 2013 году Чжу Минь с соавторами описали силурийского энтелогната — панцирную рыбу, у которой челюсти покрыты теми же костями, что у костных рыб: предчелюстной, верхнечелюстной и зубной [11]. Значит, покровные кости челюстей костных рыб, а через них и человеческая верхнечелюстная кость, восходят к панцирным рыбам. Самым грозным из панцирных был девонский дунклеостей длиной в несколько метров: вместо зубов у него были самозатачивающиеся костные лезвия, а челюсти раскрывались за сотые доли секунды, создавая всасывание и мощный укус.

Как подвешены челюсти

Челюсти должны крепиться к черепу. Решения у разных рыб различны, и в них главную роль играет вторая, подъязычная дуга. Её верхний элемент — подвесок (гиомандибула) — может служить подвеской челюсти, а может быть свободен. Различают три основных типа подвешивания.

При гиостилии, характерной для большинства акул и скатов и для костистых рыб, нёбно-квадратный хрящ связан с черепом лишь связками, а держится на подвеске. Это даёт челюстям свободу: акула при укусе выдвигает челюсти вперёд из-под рыла, и зубы впиваются в добычу раньше, чем её коснётся морда. Рекордсмен — глубоководная акула-домовой, выбрасывающая челюсти далеко вперёд, словно рогатку. При амфистилии, свойственной многим древним акулам, челюсть опирается и на череп, и на подвесок. При аутостилии нёбно-квадратный хрящ прирастает к черепу непосредственно. Так устроены двоякодышащие рыбы, химеры (у них верхняя челюсть полностью срастается с черепом — голостилия) и все наземные позвоночные. Аутостилия освободила подвесок от механической работы, и у четвероногих он смог стать стремечком. Подробнее о судьбе подъязычной дуги — в статье «Преобразование подъязычной дуги в эволюции позвоночных».

Акулы и скаты

У хрящевых рыб висцеральный череп целиком хрящевой, часто пропитанный солями кальция. Жаберные щели (обычно пять, у плащеносной и шестижаберных акул шесть-семь) открываются наружу отдельно, без жаберной крышки. Между челюстной и подъязычной дугами сохраняется маленькое отверстие — брызгальце, рудимент первой жаберной щели. У скатов, лежащих на дне, брызгальца крупные и расположены на спине: через них скат втягивает чистую воду, не засасывая песок ртом на брюшной стороне.

Зубы акул — видоизменённые кожные чешуи на челюстях, и они сменяются конвейером: за рабочим рядом лежат несколько рядов запасных, и за жизнь акула может сменить десятки тысяч зубов. От жаберных дуг акул отходят хрящевые лучи, поддерживающие межжаберные перегородки. В 2009 году Эндрю Гиллис, Рэндалл Дан и Нил Шубин показали, что рост этих лучей управляется тем же сигнальным белком Shh, что и рост скелета плавников, — неожиданная поддержка давней идеи Гегенбаура о связи дуг и конечностей [12]. Правда, сегодня это толкуют не как происхождение плавников из дуг, а как использование одной генетической программы в разных местах тела.

Гигантская и китовая акулы — фильтраторы. Гигантская акула плывёт с открытым ртом, и через её жабры за час проходит более тысячи кубометров воды; планктон задерживают жаберные тычинки — тысячи тонких выростов на дугах. У китовой акулы роль сита играют решётчатые пластины, натянутые между дугами. Так висцеральный череп крупнейших рыб вернулся к древнейшей функции глотки — фильтрации.

Костистые рыбы: крышка, всасывание, глоточные челюсти

У костных рыб к хрящевому висцеральному скелету добавились покровные кости, и вторая дуга получила новую роль — она несёт жаберную крышку из четырёх костей: крышечной, подкрышечной, межкрышечной и предкрышечной. Крышка закрывает жабры и работает как насос: рыба расширяет ротовую полость при закрытой крышке, набирая воду, затем закрывает рот и, приоткрывая крышку, выталкивает воду через жабры. Так костистые рыбы дышат, даже стоя на месте, тогда как многие акулы должны плыть, чтобы вода омывала жабры.

Тот же насос используется при охоте. Большинство костистых рыб ловят добычу всасыванием: за сотые доли секунды они резко расширяют ротовую полость, опуская подъязычный аппарат, раздвигая жаберные крышки и поднимая голову, и поток воды вносит добычу в рот. У многих костистых верхняя челюсть подвижна: предчелюстная кость скользит вперёд по системе рычагов, и рот превращается в трубку. Рекордсмен — губан-пращечник, выдвигающий челюсти на расстояние, равное почти двум третям длины головы. Зубы при этом сидят не только на челюстях, но и на нёбе, языке и жаберных дугах.

Задние жаберные дуги многих костистых рыб несут зубы и образуют глоточные челюсти. У большинства рыб они лишь проталкивают пищу в пищевод, но у цихлид верхние и нижние глоточные челюсти получили собственный сустав и мощные мышцы и стали второй, самостоятельной парой челюстей. Американский ихтиолог Карел Лим ещё в 1973 году предположил, что это разделение труда — ротовые челюсти захватывают, глоточные обрабатывают — стало ключевым новшеством, позволившим цихлидам освоить любую пищу и дать сотни видов в озёрах Африки [13]. В озере Виктория за последние примерно 15 тысяч лет возникло около 500 видов цихлид, питающихся улитками, водорослями, планктоном, чешуёй и глазами других рыб.

Ещё дальше пошли мурены. Узкая голова не позволяет им всасывать добычу, и в 2007 году Рита Мехта и Питер Уэйнрайт с помощью скоростной съёмки показали, что после укуса мурена выбрасывает глоточные челюсти вперёд, в ротовую полость, хватает добычу крючковидными зубами и затягивает её в пищевод — как «второй рот» из фильма «Чужой» [14]. Цихлиды-чешуееды озера Танганьика нападают на других рыб сбоку и срывают чешую; рот у них асимметричен, повёрнут вправо или влево, и такие особи нападают с соответствующей стороны.

Жаберные тычинки — гребневидные выросты на внутренней стороне дуг — показывают, чем питается рыба. У хищников они короткие и редкие, у планктоноядных сельдей и сигов — длинные и частые, образующие сито. Число тычинок — важный систематический признак: по нему различают, например, близкие формы сигов в одном озере, разошедшиеся по питанию.

Зубы в глотке

Где впервые появились зубы — на краях челюстей или в глотке? Классическая гипотеза «снаружи внутрь» выводит зубы из кожных чешуй-зубчиков, которые покрывали тело древних рыб и «заползли» в рот вместе с краями челюстей; зубы акулы и её кожные чешуи действительно построены одинаково — из дентина, покрытого эмалеподобным слоем. Альтернативная гипотеза «изнутри наружу» обращает внимание на то, что у многих древних бесчелюстных и у ранних челюстноротых зубчики сидели в глотке, на жаберных дугах, где они помогали удерживать и проталкивать пищу, и что развитие зубов требует участия энтодермы глотки. Вероятно, правы обе: способность образовывать зубоподобные структуры возникла рано и проявлялась и в коже, и в глотке. В этом споре участвуют и конодонты — загадочные угреобразные животные палеозоя, от которых в основном сохранились крошечные зубовидные элементы ротоглоточного аппарата; многие палеонтологи считают их ранними позвоночными, но их «зубы», по-видимому, возникли независимо от зубов челюстноротых.

Как бы то ни было, глотка рыб полна зубов. У щуки зубы сидят на нёбе, языке и всех жаберных дугах и направлены назад, так что скользкая добыча может двигаться только к пищеводу. У карповых рыб на ротовых челюстях зубов нет вовсе, зато пятая пара жаберных дуг несёт мощные глоточные зубы, которые перетирают пищу о роговую жерновую пластинку на основании черепа. Форма и число глоточных зубов карповых так постоянны, что по ним определяют виды, — даже по остаткам из желудков хищников и из археологических раскопок.

Жабры — не только дыхание

Жабры рыб — многофункциональный орган, и это важно, чтобы понять, во что превратились их производные. Через жабры рыба не только дышит, но и выводит большую часть азотистых отходов в виде аммиака, который просто диффундирует в воду. В жаберном эпителии работают особые клетки-ионоциты, перекачивающие ионы натрия и хлора: у морских рыб они выводят избыток солей, у пресноводных — поглощают соли из воды. Через жабры рыба получает и кальций. Когда позвоночные вышли на сушу, все эти задачи пришлось перераспределить: аммиак сменили мочевина и мочевая кислота, выводимые почками, солевой баланс взяли на себя почки и кожа, а регуляцию кальция — паращитовидные железы, которые, по-видимому, и есть видоизменённые жабры.

Наружные жабры личинок земноводных и двоякодышащих рыб — не то же самое, что внутренние жабры рыб. Это кожные выросты, сидящие на жаберных дугах снаружи, перистые и подвижные. Они возникли, по-видимому, как приспособление личинок к жизни в бедной кислородом стоячей воде. У взрослых рыб и у головастиков лягушек более поздних стадий работают внутренние жабры, спрятанные в жаберной камере. Такое разнообразие ещё раз показывает, насколько пластичен материал жаберных дуг.

Лопастепёрые рыбы и первые четвероногие

У лопастепёрых рыб — предков наземных позвоночных — висцеральный череп был похож на череп других костных рыб: челюсти на подвеске, жаберная крышка, пять жаберных дуг. Двоякодышащие рыбы, дышащие и жабрами, и лёгкими, перешли к аутостилии: верхняя челюсть у них прирастает к черепу, а мощные зубные пластины давят моллюсков и раков. Подвесок у них уменьшился, и брызгальце стало небольшим.

У ранних четвероногих — акантостеги и ихтиостеги — жаберный скелет ещё сохранялся. В 1991 году Майкл Коутс и Дженнифер Клак нашли на рожково-жаберных элементах акантостеги борозды для жаберных артерий, как у рыб, и пришли к выводу, что у неё были внутренние жабры: первые конечности появились у животных, ещё дышавших водой [15]. Затем жаберные дуги потеряли дыхательную функцию. Жаберная крышка исчезла вместе с отделением головы от плечевого пояса, подвесок стал стремечком, а оставшиеся дуги превратились в подъязычный аппарат, обслуживающий язык и дно ротовой полости.

От жабр к гортани

Земноводные дышат лёгкими, нагнетая воздух ртом: лягушка опускает дно ротовой полости, набирая воздух через ноздри, затем закрывает ноздри и поднимает дно рта, проталкивая воздух в лёгкие. Работу насоса выполняет подъязычный аппарат — бывшие жаберные дуги. У амниот появилось дыхание за счёт движений грудной клетки, и подъязычный аппарат освободился от дыхания. Это открыло ему путь к новым функциям — управлению языком, глотанию, голосу.

Задние дуги дали хрящи гортани. Уже у земноводных у входа в трахею появляются черпаловидные хрящи и голосовые связки: лягушки — первые позвоночные с настоящим голосом. У млекопитающих гортань сложнее: щитовидный хрящ (из четвёртой дуги), перстневидный и черпаловидные (из шестой), надгортанник. Мышцы гортани — бывшие мышцы задних жаберных дуг, и иннервирует их, как и у рыб, блуждающий нерв. У птиц голос рождается не в гортани, а в особом органе — нижней гортани (сиринксе) у развилки трахеи, который к висцеральному черепу отношения не имеет.

Жаберные артерии превратились в главные сосуды шеи и груди. Третья пара стала сонными артериями, левая четвёртая — дугой аорты, шестая — лёгочными артериями и артериальным протоком. Отсюда знаменитое «эволюционное недоразумение» — возвратный гортанный нерв. У рыб ветвь блуждающего нерва идёт к последним жаберным дугам позади соответствующей артерии. Когда у четвероногих появилась шея и сердце сместилось в грудь, артерии шестой дуги ушли вниз и потянули нерв за собой. Теперь он спускается из черепа в грудную полость, огибает дугу аорты (слева) или подключичную артерию (справа) и возвращается вверх к гортани. У жирафа этот обход составляет несколько метров.

Земноводные: превращение дуг

У личинок земноводных висцеральный череп ещё работает «по-рыбьи». У головастика лягушки нет настоящих челюстей с костями: рот окружают роговые клювы на хрящевых пластинках, а жаберные дуги несут фильтрующие сита, через которые головастик процеживает воду, питаясь водорослями. У личинок хвостатых земноводных есть наружные перистые жабры, сидящие на жаберных дугах. Во время метаморфоза, запускаемого гормонами щитовидной железы, висцеральный скелет перестраивается: жаберные дуги частично рассасываются, частично превращаются в подъязычный аппарат взрослого животного, челюсти окостеневают.

Аксолотль — личинка мексиканской амбистомы, размножающаяся без метаморфоза, — всю жизнь сохраняет жаберные дуги и наружные жабры. Это неотения: щитовидная железа аксолотля вырабатывает мало гормона, и если добавить в воду тироксин, аксолотль превращается во взрослую амбистому с подъязычным аппаратом наземного животного. Так эксперимент показывает, насколько тесно судьба жаберных дуг связана с гормонами, — а сами эти гормоны вырабатывает железа, тоже происходящая из глотки.

Подъязычный аппарат и языки-катапульты

Освободившись от дыхания, подъязычный аппарат стал у некоторых животных метательным оружием. Безлёгочные саламандры-плетодонтиды — самое большое семейство хвостатых земноводных — дышат через кожу и слизистую рта. Утрата лёгких освободила подъязычный аппарат от нагнетания воздуха, и у пещерных саламандр гидромантесов он выстреливает язык на расстояние до 80 % длины тела. Стивен Дебан с коллегами измерили мощность такого выстрела у тропических болитоглосс: свыше 18 тысяч ватт на килограмм мышц, во много раз больше, чем способна развить любая мышца. Секрет — в упругих коллагеновых тканях, растягиваемых мышцей заранее и отдающих энергию разом, как тетива лука [16].

У хамелеонов язык надет на длинный отросток подъязычной кости, словно трубка на карандаш. Кольцевая мышца языка, сокращаясь, сжимает упругие оболочки вокруг отростка, и язык соскальзывает с него с ускорением в сотни раз больше ускорения свободного падения: у мелкого хамелеона-ринхолеона Кристофер Андерсон зарегистрировал ускорение 264 g [17]. Ловит язык не «липкостью», а вязкой слизью и присасыванием, а длина выстрела бывает вдвое больше длины тела.

У дятла рога подъязычной кости длинные и гибкие: они огибают череп сзади и сверху и уходят к правой ноздре или к глазнице. Выдвигая их, дятел высовывает язык далеко из клюва и достаёт личинок из глубоких ходов. Долго считалось, что эти рога служат амортизатором, защищающим мозг от ударов. В 2022 году Сам Ван Вассенберг с соавторами по скоростной съёмке показали, что голова дятла при ударе работает как жёсткий молоток, а не амортизатор, — мозг дятла защищён прежде всего малыми размерами [18]. Похожий подъязычный аппарат у колибри позволяет быстро высовывать язык в цветок.

Рептилии и птицы: язык, глотание, фильтр

У рептилий подъязычный аппарат управляет языком и участвует в глотании. Змеи и вараны выбрасывают длинный раздвоенный язык из влагалища под гортанью, а подъязычный аппарат у них сведён к тонким хрящевым стержням. Черепахи, не способные двигать рёбрами из-за панциря, используют подъязычный аппарат для вентиляции рта, а водные черепахи — для всасывания добычи: черепаха-матамата резко расширяет горло и втягивает рыбу вместе с потоком воды, как костистая рыба. У крокодилов основание языка вместе с нёбной занавеской образует клапан, отделяющий рот от глотки: крокодил может держать открытую пасть под водой, не захлёбываясь.

У птиц язык поддерживает скелет из нескольких элементов подъязычного аппарата, и его форма отражает питание. Фламинго — фильтратор: опустив клюв в воду вверх ногами, он работает толстым мясистым языком как поршнем, прокачивая воду через пластинки на краях клюва несколько раз в секунду. У пеликана горловой мешок поддерживается гибкой нижней челюстью и подъязычным аппаратом и вмещает больше воды, чем желудок. У колибри и дятлов, как уже говорилось, рога подъязычной кости огибают череп и позволяют далеко высовывать язык.

Млекопитающие: сосание, гортань, голос

У млекопитающих висцеральный череп обслуживает три новые функции. Первая — сосание: детёныш создаёт разрежение в ротовой полости, и в этом участвуют мышцы, прикреплённые к подъязычной кости, и мягкое нёбо, отделяющее рот от глотки. Вторичное нёбо и высоко расположенная гортань позволяют новорождённому одновременно сосать и дышать. Вторая — слух: молоточек и наковальня, бывшие кости челюстного сустава, и стремечко — бывший подвесок — образуют цепь слуховых косточек. Третья — голос: сложная гортань с подвижными хрящами и голосовыми складками.

У большинства млекопитающих подъязычная кость сочленена с черепом цепью мелких косточек, а у человека она подвешена только на мышцах и связках. Гортань человека опущена в шее, и над ней образуется длинная глотка — резонатор, позволяющий произносить разнообразные гласные. Опускание гортани не уникально: благородные олени во время рёва временно опускают гортань почти до грудины, удлиняя голосовой тракт и делая голос ниже — так самец звучит крупнее. Подъязычная кость неандертальца из пещеры Кебара в Израиле, найденная в 1989 году, почти не отличается от нашей, что говорит в пользу способности неандертальцев к речи [19].

Висцеральный череп млекопитающих отражает и их пищу. У грызунов и жвачных мощные мышцы первой дуги двигают челюсть вперёд-назад или из стороны в сторону. Мимические мышцы лица — потомки мышц второй дуги, у рыб двигавших жаберную крышку, — у млекопитающих разрослись под кожей головы и позволили передавать сигналы выражением морды. Это прекрасный пример того, как мышца, качавшая воду через жабры, стала инструментом общения.

Мышцы дуг: от жаберного насоса до мимики

Мышцы глоточных дуг — особая группа: в отличие от мышц туловища, развивающихся из сомитов, они происходят из мезодермы головы и прикрепляются к скелету, построенному нервным гребнем. У акулы мышцы каждой дуги сжимают жаберную полость, выталкивая воду через щели. Мышца-сжиматель второй дуги покрывает снаружи всю жаберную область. У костистых рыб она прикрепляется к жаберной крышке и двигает её, а у млекопитающих превратилась в подкожную мышцу шеи и в мимические мышцы лица — около двадцати мышц, позволяющих улыбаться, хмуриться, двигать ушами и закрывать глаза. Лицевой нерв, иннервирующий их, у рыб управлял жаберной крышкой.

Ещё одна удивительная история — мышцы шеи. Трапециевидная и грудино-ключично-сосцевидная мышцы человека иннервируются особым, добавочным нервом и, как показали исследования развития, происходят от мышцы, которая у акул поднимает задние жаберные дуги и прикрепляется к плечевому поясу (кукуллярной мышцы). Когда у четвероногих появилась шея, эта мышца, связывающая череп, дуги и плечевой пояс, превратилась в мышцы, поворачивающие голову и поднимающие плечи. Так одна и та же мышечная закладка обслуживала сначала жабры, а затем — подвижность головы на суше.

Глоточные карманы и железы

Выпячивания энтодермы глотки между дугами — глоточные карманы — у рыб прорываются в жаберные щели, а у наземных позвоночных дают начало ряду органов. Первый карман становится полостью среднего уха и слуховой трубой, а противолежащая ему первая наружная борозда — наружным слуховым проходом; между ними остаётся барабанная перепонка. Второй карман даёт нёбную миндалину. Из третьего кармана развиваются тимус и нижние паращитовидные железы, из четвёртого — верхние паращитовидные железы, из последнего — ультимобранхиальное тело, клетки которого у млекопитающих входят в щитовидную железу как C-клетки, вырабатывающие кальцитонин.

Откуда у наземных позвоночных паращитовидные железы, регулирующие кальций в крови? У рыб их нет. В 2004 году Масатака Окабэ и Энтони Грэм обнаружили, что ген gcm2, необходимый для развития паращитовидных желёз мыши, у рыбок данио и акул работает в глоточных карманах и жаберных зачатках и нужен для их развития. Более того, жабры рыб вырабатывают паратгормон и несут рецептор кальция [20]. Значит, паращитовидные железы, по-видимому, — видоизменённые жабры, сохранившие их роль в обмене кальция: рыбы получают кальций из воды через жабры, а на суше эту работу взяли на себя железы, регулирующие обмен кальция в костях и почках.

Щитовидная железа закладывается на дне глотки между первой и второй дугами — там же, где у ланцетника и личинки миноги лежит эндостиль. Тимус, «школа» T-лимфоцитов, появился у челюстноротых вместе с адаптивным иммунитетом; у миног найдены его аналоги — тимоиды в кончиках жаберных складок [21]. Так глотка, начинавшая как фильтр, стала источником органов иммунной и эндокринной систем.

Дуги в теле человека

У зародыша человека на четвёртой-пятой неделе по бокам шеи хорошо видны глоточные дуги и борозды между ними. Щели при этом не открываются: это борозды снаружи и карманы изнутри, разделённые тонкой перепонкой, — то, что иногда неточно называют «жабрами» зародыша. Ушная раковина формируется из шести бугорков на первой и второй дугах вокруг первой борозды. Если какая-то борозда не зарастает полностью, на шее образуется боковая киста или свищ, чаще всего — от второй жаберной борозды; маленькие ямки перед ухом — следы неполного слияния ушных бугорков.

Нарушения развития дуг приводят к врождённым синдромам. При синдроме Тричера Коллинза, вызванном мутацией гена TCOF1, гибнет часть клеток нервного гребня первой и второй дуг: недоразвиты скуловые кости и нижняя челюсть, деформированы уши. При синдроме Ди Джорджи, связанном с утратой участка 22-й хромосомы с геном TBX1, страдают производные третьего и четвёртого карманов и артерий: недоразвиты тимус и паращитовидные железы, нарушено строение крупных сосудов сердца, изменено лицо. Эти болезни — живая иллюстрация того, что у каждой дуги свой набор производных, связанный общим происхождением [22].

Как изучают дуги сегодня

Главные модели для изучения глоточных дуг — рыбка данио, курица, мышь и минога. Зародыши данио прозрачны, и под микроскопом видно, как клетки нервного гребня заселяют дуги и строят хрящи; генетики получили сотни мутантов с нарушениями челюстей и жаберных дуг и по ним нашли гены, управляющие этим процессом. На курице удобно ставить опыты с пересадками и бусинками, пропитанными сигнальными белками или их ингибиторами: так проверяют, какой сигнал нужен для образования того или иного хряща. Мыши с выключенными генами показывают, что происходит с дугами у млекопитающих, и служат моделями человеческих синдромов.

Минога долго была трудным объектом: её трудно выращивать, а гены выключать не умели. Сейчас с помощью редактирования генома CRISPR удаётся выключать гены у зародышей миноги и сравнивать результат с челюстноротыми; это позволяет проверить, какие части программы развития головы были у общего предка позвоночных, а какие появились вместе с челюстями. Палеонтологи же изучают ископаемые черепа синхротронной томографией, которая позволяет без разрушения увидеть внутренние хрящи и каналы нервов в окаменелостях возрастом более 400 миллионов лет, а функциональные морфологи снимают кормление рыб и хамелеонов скоростными камерами с тысячами кадров в секунду.

Общие закономерности

Смена функций. Висцеральный череп — главный пример принципа Дорна: фильтрующая решётка стала опорой жабр, жаберная дуга — челюстью, подвеска челюсти — слуховой косточкой, жаберная крышка с её мышцами — мимикой, жаберные карманы — железами, жаберные артерии — сосудами шеи. Новые органы почти никогда не возникают на пустом месте.

Серийная гомология и её нарушение. Исходно дуги одинаковы, как звенья цепи; затем передние специализируются, а задние сохраняют исходную форму или исчезают. Эту специализацию задают гены «адреса» — Hox и Dlx, — а их изменения могут превращать одну дугу в подобие другой.

Освобождение от функции. Каждый раз, когда другая система брала на себя работу дуг, они получали свободу для нового: челюсти освободились, когда дыхание взяли на себя жабры задних дуг; подвесок — при аутостилии; подъязычный аппарат — когда дышать стали грудной клеткой или кожей. Конвергенция. Языки-катапульты возникли у саламандр и хамелеонов независимо, фильтрация вернулась у гигантских акул, глоточные челюсти — у разных групп костистых рыб.

Частые вопросы

Правда ли, что у зародыша человека есть жабры? Нет. У зародыша закладываются глоточные дуги и борозды, как у зародышей рыб, но щели не открываются и жабры не образуются. Сходство — свидетельство общего происхождения, а не стадия «рыбы».

Почему у акулы нет жаберной крышки, а у окуня есть? Крышка — покровные кости второй дуги, характерные для костных рыб. У хрящевых рыб покровных костей нет, и каждая щель открывается отдельно; дыхание у многих из них поддерживается движением.

Чем дышит минога, присосавшаяся к рыбе? Вода входит и выходит через жаберные отверстия, а не через рот: жаберная корзинка ритмично сжимается и расправляется.

Есть ли что-то от жабр у человека? Паращитовидные железы, судя по генам и гормонам, — видоизменённые жабры. Кроме того, тимус, миндалины, полость среднего уха и слуховая труба — производные глоточных карманов.

Почему голос у человека и у птиц рождается в разных местах? Гортань человека построена из хрящей задних жаберных дуг; у птиц голосовой орган сиринкс образовался в нижней части трахеи, это новое образование, не связанное с дугами.

Почему у человека нет ни одной жаберной щели, если дуги закладываются? У наземных позвоночных борозды снаружи и карманы изнутри разделены тонкой перепонкой, которая не прорывается; затем борозды зарастают, кроме первой, дающей наружный слуховой проход. Жабры на дугах не закладываются вовсе: программа развития жаберных лепестков у амниот в этом месте не включается.

Зачем хамелеону такой быстрый язык, если насекомые медленнее? Насекомое замечает движение и успевает улететь за десятки миллисекунд; язык, достигающий цели за несколько миллисекунд, не оставляет ему шанса. Мелкие хамелеоны при этом показывают самые высокие ускорения: у них относительно больше упругих тканей, запасающих энергию.

Что нужно знать к ЕГЭ

• у ланцетника глотка пронизана жаберными щелями, по дну проходит эндостиль; питание фильтрационное;
• появление челюстей из передней пары жаберных дуг — ароморфоз, впервые у рыб (челюстноротых); у круглоротых (миноги, миксины) челюстей нет;
• у хрящевых рыб 5–7 пар жаберных щелей без крышек, у костных — жаберные крышки;
• у земноводных появилось среднее ухо со слуховой косточкой и гортань с голосовыми связками; личинки дышат жабрами;
• у зародышей всех позвоночных, включая человека, закладываются жаберные (глоточные) дуги и щели — эмбриологическое доказательство эволюции (закон зародышевого сходства К. Бэра, биогенетический закон Ф. Мюллера и Э. Геккеля);
• у млекопитающих три слуховые косточки (молоточек, наковальня, стремечко); гортань — хрящи, голосовые связки; щитовидная и паращитовидные железы, тимус — железы внутренней секреции шеи и груди.

Для олимпиад

Состав дуги и иннервация. I — нёбно-квадратный и меккелев хрящи, жевательные мышцы, n. V; II — подвесок и гиоид, мимические мышцы и мышцы крышки, n. VII; III — n. IX; IV–VI — n. X. Мышцы, переместившиеся далеко (мимические, двубрюшная), сохраняют нерв своей дуги.

Гипотезы происхождения челюстей. Классическая (Гегенбаур) — прямое превращение дуги; гетеротопическая (Сигэтани, Куратани) — смещение сигналов FGF8/BMP4 на мезенхиму челюстной дуги и разделение носо-гипофизарного зачатка; роль генов Hox (первая дуга Hox-негативна) и Dlx (верх/низ дуги).

Эволюция эндокринных органов глотки. Эндостиль → щитовидная железа (минога при метаморфозе); жабры (gcm2, паратгормон, рецептор кальция) → паращитовидные железы; ультимобранхиальные тела → C-клетки; тимус — у челюстноротых, тимоиды — у миног.

Исторические ограничения. Возвратный гортанный нерв, слепое пятно, перекрёст пищевого и дыхательного путей в глотке — примеры строения, объяснимого только историей: глотка, где пересекаются воздух и пища, — наследие того, что лёгкие возникли как вырост глотки рыб, а ноздри открылись в рот через хоаны.

Биомеханика. Всасывание: быстрое увеличение объёма ротовой полости создаёт поток; выдвижные челюсти увеличивают скорость сближения с добычей. Баллистические языки: мощность выше предельной мощности мышцы (около 400–500 Вт/кг) указывает на предварительное запасание упругой энергии.

Задания с разбором

Задание 1

Что такое висцеральный череп? Из каких четырёх компонентов состоит каждая глоточная дуга и из каких зародышевых тканей они развиваются?

Задание 2

Почему жаберные щели считают более древними, чем позвоночные? Приведите доказательства.

Задание 3

Какие факты доказывают, что щитовидная железа позвоночных гомологична эндостилю ланцетника?

Задание 4

Сравните жаберный аппарат миноги и акулы: положение скелета, число щелей, способ прокачки воды, производные челюстной дуги.

Задание 5

Сравните классическую и гетеротопическую гипотезы происхождения челюстей. Какие генетические данные важны для второй?

Задание 6

Почему находка энтелогната (2013) была важна для понимания эволюции челюстей?

Задание 7

Установите соответствие между типом подвешивания челюстей и животными: 1) аутостилия; 2) гиостилия; 3) голостилия. Животные: А) большинство акул и костистых рыб; Б) химеры; В) двоякодышащие рыбы и наземные позвоночные. Какое следствие аутостилии стало важным для наземных позвоночных?

Задание 8

Объясните, как костистая рыба дышит, стоя на месте, и как ловит добычу всасыванием. Какую роль в этом играют производные второй дуги?

Задание 9

Что такое глоточные челюсти? Почему их появление у цихлид называют ключевым новшеством? Чем уникальны глоточные челюсти мурен?

Задание 10

Установите соответствие между дугой и её производными у человека: 1) первая; 2) вторая; 3) третья; 4) четвёртая и шестая. Производные: А) хрящи гортани, мышцы гортани, блуждающий нерв; Б) молоточек, наковальня, жевательные мышцы, тройничный нерв; В) стремечко, мимические мышцы, лицевой нерв; Г) большие рога подъязычной кости, языкоглоточный нерв.

Задание 11

Какие органы образуются из глоточных карманов? Какие данные указывают, что паращитовидные железы — видоизменённые жабры?

Задание 12

Объясните ход возвратного гортанного нерва. Длина шеи жирафа около 2 м; если бы нерв шёл от черепа прямо к гортани, его длина была бы около 0,3 м. Оцените длину нерва с обходом (вниз к груди и обратно) и во сколько раз она больше «прямой».

Задание 13

Язык хамелеона разгоняется с ускорением 264 g (g = 9,81 м/с²). Какую скорость он наберёт на первом сантиметре пути и за какое время? Почему мышца сама не могла бы дать такое ускорение?

Задание 14

У ребёнка на боковой поверхности шеи, по переднему краю грудино-ключично-сосцевидной мышцы, обнаружили кисту. Объясните её происхождение. Почему подобные образования связывают именно с глоточными бороздами?

Задание 15 (олимпиадное)

У саламандры язык массой 0,05 г разгоняется до 4 м/с за 5 мс. Мышца, выбрасывающая язык, имеет массу 0,1 г, а максимальная мощность скелетной мышцы около 500 Вт/кг. Хватит ли мощности мышцы для такого выстрела? Какой вывод следует?

Задание 16 (олимпиадное)

Согласно гетеротопической гипотезе, челюсти появились, когда сигналы FGF8 и BMP4 стали действовать на мезенхиму челюстной дуги. Предложите два эксперимента на зародышах миноги или курицы, которые могли бы проверить эту гипотезу, и предскажите их результаты.

Литература

1. Kardong K. V. Vertebrates: Comparative Anatomy, Function, Evolution. 8th ed. New York: McGraw-Hill, 2019.
2. Дзержинский Ф. Я., Васильев Б. Д., Малахов В. В. Зоология позвоночных. 2-е изд. М.: Академия, 2013.
3. Gans C., Northcutt R. G. Neural crest and the origin of vertebrates: a new head // Science. 1983. Vol. 220. P. 268–273.
4. Zhu Y.-A., Li Q., Lu J. et al. The oldest complete jawed vertebrates from the early Silurian of China // Nature. 2022. Vol. 609. P. 954–958.
5. Gillis J. A., Fritzenwanker J. H., Lowe C. J. A stem-deuterostome origin of the vertebrate pharyngeal transcriptional network // Proceedings of the Royal Society B. 2012. Vol. 279. P. 237–246.
6. Conway Morris S., Caron J.-B. A primitive fish from the Cambrian of North America // Nature. 2014. Vol. 512. P. 419–422.
7. Oisi Y., Ota K. G., Kuraku S., Fujimoto S., Kuratani S. Craniofacial development of hagfishes and the evolution of vertebrates // Nature. 2013. Vol. 493. P. 175–180.
8. Rijli F. M., Mark M., Lakkaraju S. et al. A homeotic transformation is generated in the rostral branchial region of the head by disruption of Hoxa-2, which acts as a selector gene // Cell. 1993. Vol. 75. P. 1333–1349.
9. Depew M. J., Lufkin T., Rubenstein J. L. R. Specification of jaw subdivisions by Dlx genes // Science. 2002. Vol. 298. P. 381–385.
10. Shigetani Y., Sugahara F., Kawakami Y. et al. Heterotopic shift of epithelial-mesenchymal interactions in vertebrate jaw evolution // Science. 2002. Vol. 296. P. 1316–1319.
11. Zhu M., Yu X., Ahlberg P. E. et al. A Silurian placoderm with osteichthyan-like marginal jaw bones // Nature. 2013. Vol. 502. P. 188–193.
12. Gillis J. A., Dahn R. D., Shubin N. H. Shared developmental mechanisms pattern the vertebrate gill arch and paired fin skeletons // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2009. Vol. 106. P. 5720–5724.
13. Liem K. F. Evolutionary strategies and morphological innovations: cichlid pharyngeal jaws // Systematic Zoology. 1973. Vol. 22. P. 425–441.
14. Mehta R. S., Wainwright P. C. Raptorial jaws in the throat help moray eels swallow large prey // Nature. 2007. Vol. 449. P. 79–82.
15. Coates M. I., Clack J. A. Fish-like gills and breathing in the earliest known tetrapod // Nature. 1991. Vol. 352. P. 234–236.
16. Deban S. M., O’Reilly J. C., Dicke U., van Leeuwen J. L. Extremely high-power tongue projection in plethodontid salamanders // Journal of Experimental Biology. 2007. Vol. 210. P. 655–667.
17. Anderson C. V. Off like a shot: scaling of ballistic tongue projection reveals extremely high performance in small chameleons // Scientific Reports. 2016. Vol. 6. 18625.
18. Van Wassenbergh S., Ortlieb E. J., Mielke M. et al. Woodpeckers minimize cranial absorption of shocks // Current Biology. 2022. Vol. 32. P. 3189–3194.
19. Arensburg B., Tillier A. M., Vandermeersch B. et al. A Middle Palaeolithic human hyoid bone // Nature. 1989. Vol. 338. P. 758–760.
20. Okabe M., Graham A. The origin of the parathyroid gland // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2004. Vol. 101. P. 17716–17719.
21. Bajoghli B., Guo P., Aghaallaei N. et al. A thymus candidate in lampreys // Nature. 2011. Vol. 470. P. 90–94.
22. Graham A. The development and evolution of the pharyngeal arches // Journal of Anatomy. 2001. Vol. 199. P. 133–141.