Прямое и непрямое развитие: метаморфоз насекомых и земноводных, неотения

В 1699 году 52-летняя художница Мария Сибилла Мериан с младшей дочерью отправилась из Амстердама в Суринам — голландскую колонию в Южной Америке. Путешествие женщины без мужа через океан ради насекомых казалось современникам безумием. Два года она собирала гусениц в тропическом лесу, выкармливала их листьями тех растений, на которых нашла, зарисовывала каждую линьку, куколку и вылупившуюся бабочку. В 1705 году вышла её книга «Метаморфоз насекомых Суринама» с огромными гравюрами, где на одном листе изображён весь жизненный цикл: яйца, гусеница, куколка, бабочка и растение, которым питается гусеница. В то время многие ещё верили, что насекомые зарождаются из гнили и грязи. Работы Мериан наглядно показали, что бабочка и гусеница — один и тот же организм на разных стадиях развития.

Это двенадцатая статья серии о размножении и индивидуальном развитии организмов (начало — «Одноклеточные, колониальные и многоклеточные организмы»). Предыдущие статьи были о развитии зародыша; эта — о том, что происходит после выхода из яйца или рождения: чем прямое развитие отличается от непрямого, как устроен метаморфоз насекомых и земноводных, как гормоны управляют превращением, зачем животным личинки.

• 1. Постэмбриональный период и два типа развития
• 2. Прямое развитие
• 3. Метаморфоз насекомых
• 4. Гормоны превращения насекомых
• 5. Метаморфоз земноводных
• 6. Неотения: размножение личинок
• 7. Личинки морских беспозвоночных и паразитов
• 8. Зачем нужен метаморфоз
• 9. Итог: что важно знать
• 10. Частые ошибки
• 11. Интересные факты
• 12. Частые вопросы
• 13. ЕГЭ
• 14. Для олимпиад
• 15. Задания с разбором
• Литература

1. Постэмбриональный период и два типа развития

Постэмбриональный период — часть онтогенеза от выхода из яйцевых оболочек или рождения до смерти. В этом периоде животное растёт, достигает половой зрелости, размножается и стареет. К моменту рождения основные органы уже заложены, но молодой организм редко полностью похож на взрослого. Он может отличаться только размерами и пропорциями, а может — строением, питанием и средой обитания. По степени этих различий выделяют два типа постэмбрионального развития.

2. Прямое развитие

Прямое развитие возможно, когда зародыш хорошо обеспечен питательными веществами и успевает сформировать все органы до выхода во внешнюю среду. У пресмыкающихся и птиц для этого служит крупное яйцо с большим запасом желтка, у плацентарных млекопитающих — внутриутробное развитие с питанием через плаценту. Прямое развитие свойственно и многим беспозвоночным: из кокона дождевого червя выползают маленькие черви, из яиц виноградной улитки — крошечные улитки с раковиной, из кокона паука-крестовика — паучата.

При прямом развитии отличия молодой особи от взрослой количественные: она мельче, у неё другие пропорции, не созрела половая система. У новорождённого человека голова составляет около четверти длины тела, а у взрослого — примерно одну седьмую-восьмую; ноги у младенца относительно короткие, и их доля в длине тела с возрастом растёт. У котёнка, щенка, жеребёнка тоже крупная голова, большие глаза и короткая морда — черты, которые кажутся нам трогательными.

Выводковые и птенцовые

Даже при прямом развитии молодые особи бывают очень разными по зрелости. У кур, уток, гусей птенцы выводковые: они вылупляются зрячими, покрытыми пухом и через несколько часов бегают за матерью и сами клюют корм. У воробьёв, голубей, дятлов птенцы птенцовые: голые, слепые, беспомощные, и родители долго выкармливают их в гнезде. Яйцо выводковых птиц крупнее и богаче желтком, и развитие в нём длится дольше. Похоже и у млекопитающих: детёныши копытных — зрелорождающиеся, через час после рождения стоят на ногах, а детёныши кошек, собак, грызунов рождаются слепыми и беспомощными. Зрелость новорождённых связана с образом жизни: детёнышам копытных в открытой степи нужно сразу убегать от хищников, а детёныши хищных зверей и грызунов растут в защищённом логове или норе. Особый случай — сумчатые: детёныш кенгуру рождается размером с фасолину, сам заползает в сумку матери и там, присосавшись к соску, «доразвивается» несколько месяцев.

Чем лучше обеспечен зародыш и чем больше забота о потомстве, тем меньше потомков оставляет вид. Так и получается связь, разобранная в статье об оплодотворении: много мелких яиц без заботы или немного крупных с заботой (подробнее — в статье «Оплодотворение»).

3. Метаморфоз насекомых

У насекомых тип развития определяется тем, насколько личинка похожа на взрослое насекомое — имаго.

Развитие без превращения

У самых древних бескрылых насекомых — щетинохвосток и чешуйниц (одна из них живёт в ванных комнатах), — превращения нет вовсе: из яйца выходит маленькое насекомое, отличающееся от взрослого только размерами, и оно линяет всю жизнь, даже после достижения половой зрелости. Такое развитие похоже на прямое. От подобных предков произошли насекомые с неполным, а затем и с полным превращением.

Неполное превращение

При неполном превращении насекомое проходит три стадии: яйцо — личинка — имаго. Личинка похожа на взрослое насекомое, но мельче, крылья у неё в виде коротких зачатков, половая система не созрела. С каждой линькой личинка всё больше походит на имаго, а после последней линьки становится крылатым взрослым насекомым. Так развиваются саранча, кузнечики, сверчки, тараканы, клопы, тли, вши. Личинки стрекоз и подёнок живут в воде и дышат жабрами, хотя по строению похожи на взрослых, — их иногда называют наядами.

Неполное превращение не мешает насекомым создавать сложные сообщества. Термиты развиваются с неполным превращением, и их личинки уже работают в гнезде. Из одинаковых по генам личинок в зависимости от питания и сигналов колонии развиваются рабочие, солдаты с огромными головами и челюстями, крылатые самцы и самки, а при гибели царицы — заместительные половые особи. Это ещё один пример того, как один генотип даёт разные формы в зависимости от условий развития.

Полное превращение

При полном превращении стадий четыре: яйцо — личинка — куколка — имаго. Личинка совсем не похожа на взрослое насекомое: гусеница бабочки, безногая червеобразная личинка мухи или пчелы, личинка жука. Личинка много ест, растёт и накапливает запасы, потом превращается в куколку — неподвижную стадию, которая не питается. Внутри куколки большинство органов личинки разрушается, и из особых групп клеток строятся органы имаго. Так развиваются жуки, бабочки, мухи и комары, пчёлы, осы и муравьи, блохи. Это самые многочисленные отряды насекомых: насекомые с полным превращением составляют около 80 % всех видов насекомых.

Какие бывают личинки и куколки

Личинки насекомых с полным превращением очень разнообразны, но их можно разделить на несколько типов.

Различаются и куколки. У жуков и пчёл куколка открытая: зачатки ног, крыльев, усиков свободно прилегают к телу и хорошо видны. У бабочек куколка покрытая: все придатки как бы «вклеены» в общий плотный покров. У мух куколка скрытая: она лежит внутри затвердевшей шкурки последней личинки — ложного кокона, похожего на коричневое бочонкообразное зёрнышко. Многие гусеницы перед окукливанием прядут шёлковый кокон, а личинки пчёл и муравьёв окукливаются в ячейках или коконах, построенных ими самими.

Что происходит в куколке

Если вскрыть куколку бабочки через несколько дней после окукливания, внутри окажется почти жидкая кашица. Мышцы, кишечник, большая часть покровов гусеницы разрушаются, а продукты распада служат строительным материалом. Но разрушается не всё. Ещё в гусенице лежат небольшие группы неспециализированных клеток — имагинальные диски, которые почти не участвуют в жизни личинки. В куколке они быстро размножаются и превращаются в крылья, ноги, антенны, глаза, половые органы бабочки. У дрозофилы, например, около двадцати таких дисков, и из каждого строится своя часть тела мухи. Нервная система при этом не разрушается полностью, а перестраивается: часть нейронов гусеницы сохраняется во взрослой бабочке.

Поэтому в 2008 году американские биологи смогли поставить удивительный опыт [1]. Гусениц бражника приучали избегать определённого запаха, сочетая его со слабым электрическим ударом. Когда гусеницы, обученные на поздних стадиях, превратились в бабочек, те тоже избегали этого запаха. Память пережила разрушение почти всего тела в куколке — по-видимому, потому, что сохранились нужные части нервной системы.

Как изучают превращение сегодня

Главный объект изучения метаморфоза — дрозофила. Её личинка растёт около четырёх суток, куколка развивается ещё четверо суток, и за неделю с небольшим из яйца получается муха. Если пометить клетки имагинальных дисков светящимся белком, под микроскопом видно, как диск крыла, сложенный в личинке плоским мешочком, в куколке выворачивается наружу, расправляется и превращается в крыло. Оказалось, что в каждом диске работают те же сигнальные белки и гены разметки, что в зародыше (см. статью «Эмбриональная индукция и закладка плана строения»): диск крыла заново делится на переднюю и заднюю, спинную и брюшную части. Метаморфоз, по сути, — второй эмбриогенез, который насекомое проходит уже будучи личинкой.

Долгое детство

У многих насекомых личиночная стадия длится намного дольше взрослой. Рекордсмены — периодические цикады Северной Америки. Их личинки 13 или 17 лет живут под землёй, высасывая сок из корней деревьев, а затем почти одновременно, миллиардами, выходят на поверхность, линяют в крылатых цикад, несколько недель громко поют, спариваются, откладывают яйца и погибают. Одна из гипотез объясняет, почему сроки равны именно 13 и 17 годам: это простые числа, и хищникам или паразитам с циклами в 2, 3, 4 или 6 лет трудно «подстроиться» под такой ритм. Личинки майского жука живут в почве три-четыре года, личинки жука-оленя — до пяти-шести лет, а взрослые жуки — несколько недель.

Диапауза: остановка развития

Многие насекомые переживают зиму или засуху в состоянии диапаузы — глубокой остановки развития с резким снижением обмена веществ. Диапауза наступает на определённой стадии, своей для каждого вида: у тутового шелкопряда — в яйце, у капустной белянки — в куколке, у майского жука — у личинки, у комаров рода кулекс — у взрослых самок. Сигналом к ней служит не сам холод, а заранее «предупреждающий» о нём признак — сокращение длины дня. Гусеницы, выросшие при коротком дне, превращаются в куколки, которые не дадут бабочку до весны, даже если их держать в тепле; а при длинном дне те же гусеницы дают куколок, из которых бабочка вылетает через две недели. Выход из диапаузы обычно требует определённого времени холода. Так насекомые синхронизируют развитие с сезонами года.

Гиперметаморфоз

У некоторых насекомых личинка за свою жизнь меняет облик несколько раз. Так развиваются жуки-нарывники. Из яйца выходит крошечная подвижная личинка с длинными ногами, которая забирается на цветок и ждёт пчелу. Вцепившись в её волоски, личинка переезжает в гнездо, там переходит к сидячей жизни, превращается в толстую малоподвижную личинку, поедающую запасы пчелы, затем в «ложную куколку», снова в личинку и лишь потом в настоящую куколку и жука. Такое развитие с несколькими разными личиночными формами называют гиперметаморфозом.

Почему насекомые растут скачками

Тело насекомого покрыто хитиновой кутикулой, которая не растягивается. Поэтому личинка растёт скачками: под старым покровом образуется новый, мягкий и складчатый, старый лопается и сбрасывается — это линька. Пока новый покров мягкий, насекомое заглатывает воздух или воду и раздувается, покров растягивается и затвердевает уже большего размера. Промежуток между линьками называют возрастом личинки. Гусеницы большинства бабочек линяют четыре-пять раз. Взрослые насекомые, как правило, не растут и не линяют; исключение — подёнки, у которых крылатая стадия линяет ещё раз.

4. Гормоны превращения насекомых

Линьки и метаморфоз управляются гормонами, и история их открытия — одна из самых красивых в физиологии. В 1917–1922 годах польский биолог Стефан Копеч перетягивал гусениц непарного шелкопряда ниткой посередине тела. Если перетяжку делали рано, задняя половина не окукливалась, а передняя, где находится мозг, окукливалась. Если удалить мозг, гусеница вообще не окукливалась. Значит, мозг выделяет вещество, которое разносится по телу и запускает превращение. Это было первое доказательство того, что нервная система насекомых выделяет гормоны.

Затем британский энтомолог Винсент Уигглсуорт в 1930-х годах изучал кровососущего клопа родниуса, у которого каждая линька запускается после одного обильного кровососания. Он сшивал вместе клопов разного возраста так, что их кровь смешивалась, и обезглавливал их в разное время [2]. Так он показал, что гормонов два. Один запускает линьку. Другой, который выделяет небольшая железа за мозгом, определяет, какой будет линька: пока его много, личинка линяет в личинку; когда его уровень падает, следующая линька превращает её во взрослое насекомое. Этот второй гормон назвали ювенильным, то есть «гормоном молодости». Если пересадить личинке последнего возраста железу молодой личинки, она вместо имаго перелиняет в гигантскую личинку; если удалить железу у молодой личинки, она преждевременно превратится в маленькое взрослое насекомое.

Гормон линьки — экдизон — выделили в 1954 году немецкие биохимики Адольф Бутенандт и Петер Карлсон [3]. Для этого понадобилось 500 килограммов куколок тутового шелкопряда, из которых получили 25 миллиграммов кристаллического вещества. Экдизон оказался стероидом, родственным половым гормонам позвоночных.

Знание о гормонах насекомых нашло практическое применение. Вещества, похожие на ювенильный гормон, не дают личинкам комаров, блох, мух превратиться во взрослых насекомых, способных размножаться, и их используют против этих насекомых. Для позвоночных они почти безвредны, поскольку у позвоночных таких гормонов нет.

Одиночная и стадная саранча

Развитие саранчи — пример того, как условия жизни личинок меняют облик взрослых. В 1921 году энтомолог российского происхождения Борис Уваров, работавший в Лондоне, доказал, что «одиночная» зелёная саранча, мирно живущая поодиночке, и «стадная» тёмная саранча, образующая гигантские стаи, — не разные виды, а две фазы одного вида. Если личинки растут при низкой плотности, из них развиваются одиночные особи; если в тесноте, постоянно касаясь друг друга, — стадные, с другой окраской, другими пропорциями тела и стремлением держаться вместе. В 2009 году британские исследователи показали, что переход к стадному поведению запускает повышение уровня серотонина в нервной системе, вызванное прикосновениями к задним ногам [4]. Стая пустынной саранчи может насчитывать миллиарды особей и за день съесть столько растительной пищи, сколько съедают десятки тысяч людей.

Метаморфоз и хозяйство человека

Знание стадий развития насекомых нужно и в сельском хозяйстве. Большинство вредителей опасны не на всех стадиях. Капустная белянка вредит гусеницей, а бабочка опыляет цветы. Колорадский жук вредит и личинкой, и взрослым жуком. Яблонная плодожорка — гусеницей, проникающей в плод. Поэтому обработку посадок приурочивают к стадии, на которой вредитель уязвим и ещё не успел причинить вред. А тутовый шелкопряд — пример насекомого, «работающего» на человека именно благодаря метаморфозу: шёлк — это нить кокона, который гусеница прядёт перед окукливанием. Чтобы получить нить целиком, куколок в коконах умерщвляют горячим паром, не давая бабочке выйти и порвать кокон. Шелководство возникло в Китае несколько тысяч лет назад, и за это время шелкопряд стал полностью одомашненным: его бабочки даже не умеют летать.

5. Метаморфоз земноводных

У бесхвостых земноводных икра развивается в воде, и из икринки выходит личинка — головастик. Он устроен как рыба: дышит жабрами (сначала наружными, потом внутренними, прикрытыми кожной складкой), плавает с помощью хвоста с плавниковой каймой, имеет органы боковой линии, воспринимающие движение воды. Сердце головастика двухкамерное, круг кровообращения один, как у рыб. Питается головастик в основном растительной пищей — водорослями и налётом на подводных предметах, соскребая их роговыми челюстями, — и кишечник у него длинный, закрученный спиралью.

При метаморфозе всё тело перестраивается для жизни на суше. Сначала растут задние ноги, затем передние, которые долго скрыты под кожной складкой. Развиваются лёгкие, а жабры исчезают. Чтобы кровь проходила через лёгкие, образуется малый круг кровообращения, а предсердие разделяется перегородкой — сердце становится трёхкамерным. Хвост рассасывается: его клетки погибают путём апоптоза, а вещества из них идут на построение других органов, поэтому лягушонок в эти дни почти не ест. Роговые челюсти сменяются широким ртом с языком, пища становится животной, кишечник укорачивается в несколько раз. Меняются и обмен веществ, и даже белки: головастик выделяет в основном аммиак, удобный для жизни в воде, а лягушка — менее ядовитую мочевину; гемоглобин головастика заменяется гемоглобином взрослого типа, лучше отдающим кислород. Глаза головастика приспособлены видеть в воде, у лягушки они перестраиваются для зрения в воздухе.

Метаморфоз головастика удивительно похож на «эволюцию в миниатюре»: личинка устроена как рыба, а взрослая особь — как наземное позвоночное. Это одно из эмбриологических свидетельств происхождения земноводных от рыбообразных предков.

Тироксин запускает превращение

В 1912 году биолог Фредерик Гудернач, работавший тогда в Праге, кормил головастиков кусочками разных органов лошади [5]. Головастики, получавшие ткань щитовидной железы, превращались в лягушат на несколько недель раньше срока — крошечных, размером с муху. Головастики, получавшие ткань вилочковой железы, наоборот, росли, но не превращались. Так было открыто, что метаморфоз запускает гормон щитовидной железы — тироксин. В его состав входит йод, и если в воде мало йода или у головастика удалить щитовидную железу, он не превращается в лягушку и вырастает в гигантского головастика.

Самое интересное — один и тот же гормон действует на разные ткани противоположным образом. В клетках хвоста и жабр тироксин включает программу гибели клеток, в зачатках конечностей — программу деления, в печени — синтез ферментов образования мочевины, в коже — образование желёз. Если отрезанный кончик хвоста головастика положить в раствор тироксина, он рассосётся сам, без остального тела; если пересадить глаз головастика в его хвост, при метаморфозе хвост рассосётся, а глаз уцелеет. Ответ на гормон определяется самой тканью, точно так же, как ответ на индуктор у зародыша (см. статью «Эмбриональная индукция и закладка плана строения»).

Метаморфоз у рыб

Метаморфоз бывает не только у земноводных. Личинки камбал плавают в толще воды и устроены как у обычных рыб — симметрично, с глазами по бокам головы. Во время метаморфоза один глаз «переезжает» через верх головы на другую сторону тела, рыба ложится на дно боком, и та сторона, где оказались оба глаза, становится тёмной, а нижняя — светлой. Этот метаморфоз, как и у лягушки, запускает гормон щитовидной железы. Ещё удивительнее история речного угря. Его прозрачные плоские личинки, похожие на ивовый листок, долго считали отдельным видом рыб. Датский океанолог Йоханнес Шмидт почти двадцать лет ловил таких личинок по всей Атлантике и по их размерам — чем мельче, тем ближе к месту вылупления — установил, что все европейские угри нерестятся в Саргассовом море, за тысячи километров от Европы [6]. Личинки два-три года дрейфуют с течением к берегам Европы, у побережья превращаются в прозрачных «стеклянных угрей», входят в реки и становятся взрослыми угрями, а через много лет возвращаются нереститься в Саргассово море.

У миноги личинка — пескоройка — несколько лет живёт, зарывшись в ил ручьёв, и отфильтровывает из воды мелкие частицы. Глаз у неё почти нет, рот без зубов. Пескороек долго описывали как отдельный род животных, пока в 1856 году немецкий зоолог Август Мюллер не проследил, что они превращаются в миног. При метаморфозе у пескоройки развиваются глаза и присасывательная воронка с роговыми зубами.

6. Неотения: размножение личинок

Неотенией называют способность размножаться на личиночной стадии. Самый известный пример — аксолотль, личинка мексиканской амбистомы. Он всю жизнь живёт в воде, сохраняет наружные перистые жабры и плавниковую кайму, но достигает половой зрелости и размножается.

В 1864 году в Парижский зоологический сад привезли из Мексики несколько аксолотлей. Они размножались, и в 1865 году французский зоолог Огюст Дюмериль с изумлением увидел, что часть потомства утратила жабры, вышла на сушу и превратилась в наземных пятнистых саламандр, уже известных зоологам как амбистомы. До этого аксолотля и амбистому считали разными животными. В 1913 году чешский физиолог Вилем Лауфбергер, накормив аксолотлей тканью щитовидной железы, превратил их во взрослых амбистом. Значит, у аксолотля просто «выключен» гормональный переключатель метаморфоза: щитовидная железа выделяет мало гормона, а ткани плохо на него отвечают. В природе аксолотль живёт только в озёрах и каналах вблизи Мехико и находится на грани исчезновения, но в лабораториях и аквариумах его разводят тысячами: он — один из главных объектов изучения регенерации.

Неотения встречается и у других хвостатых земноводных. Европейский протей, живущий в подземных водах Динарских гор, всю жизнь остаётся личинкой с жабрами и бесцветной кожей и не превращается даже под действием тироксина. Среди насекомых похожие явления известны у некоторых жуков-светляков, у которых самки сохраняют червеобразный личиночный облик. Неотения выгодна, когда жизнь на суше труднее жизни в воде: в холодных высокогорных или пересыхающих местностях проще оставаться в воде и размножаться, не тратя силы на превращение.

Лягушки без головастиков

Бывает и наоборот: некоторые земноводные «проскакивают» личиночную стадию. У лягушек рода элеутеродактилус, живущих в тропической Америке, крупные богатые желтком икринки откладываются на суше, во влажный мох, и из них вылупляются крошечные лягушата — без головастика. Метаморфоз у них проходит внутри яйца: у зародыша ненадолго появляется хвост, но жабр нет. Так прямое развитие возникает в эволюции заново, когда зародыш получает достаточно желтка, а жизнь в воде становится опаснее, чем во влажной лесной подстилке.

Неотения в эволюции

Некоторые биологи считают, что неотения не раз давала начало новым группам животных. В 1928 году британский зоолог Уолтер Гарстанг предположил, что предки позвоночных произошли от личинок асцидиеподобных животных, которые перестали превращаться в прикреплённую взрослую форму и начали размножаться, сохраняя хвост, хорду и нервную трубку. Сейчас родство позвоночных и оболочников подтверждено генами, хотя сама гипотеза Гарстанга остаётся спорной. А нидерландский анатом Луис Болк ещё в 1926 году обратил внимание, что взрослый человек сохраняет многие черты детёныша человекообразной обезьяны: плоское лицо, крупную голову по сравнению с телом, малое количество волос. Он предположил, что в эволюции человека замедлилось развитие — это явление называют педоморфозом. Идея помогает понять, почему детство у человека такое долгое, хотя объяснить всю эволюцию человека одним этим механизмом нельзя.

7. Личинки морских беспозвоночных и паразитов

Многие морские беспозвоночные откладывают огромное число мелких яиц, и из них выходят крошечные планктонные личинки. Они плавают в толще воды с помощью ресничек или конечностей, питаются мелкими организмами, разносятся течениями на десятки и сотни километров, а затем оседают на дно и превращаются во взрослых животных, нередко прикреплённых или малоподвижных.

Личинки иногда рассказывают о родстве больше, чем взрослые животные. Морской ёж лучевой симметрии, но его личинка — плутеус — двусторонне-симметрична, как и все личинки иглокожих: это указывает на то, что иглокожие произошли от двустороннесимметричных предков. Морской жёлудь, прикреплённый к скалам и одетый в известковые пластинки, долго считали моллюском; лишь в 1830 году, увидев его личинку-науплиуса, натуралисты поняли, что это ракообразное. А личинка асцидии, похожая на головастика, с хордой и нервной трубкой, показала, что асцидии — родственники позвоночных (о работах Ковалевского — в статье «Гаструляция, зародышевые листки и органогенез»). Прикрепившись к камню, личинка асцидии рассасывает хвост вместе с хордой и большую часть нервной трубки — взрослой неподвижной асцидии они не нужны.

Взрослое внутри личинки

Метаморфоз иглокожих выглядит особенно странно. Внутри плавающей двусторонне-симметричной личинки морского ежа с одной стороны формируется маленький зачаток взрослого ежа — с пятилучевой симметрией, иглами и ножками. Когда зачаток готов, личинка опускается на дно, и большая часть её тела рассасывается или сбрасывается, а из зачатка получается крошечный ёж. Получается, что взрослое животное развивается не из всей личинки, а лишь из небольшой её части.

Личинки, которые едят, и личинки, которые не едят

Морские личинки бывают двух типов. Одни выходят из очень мелких яиц почти без желтка и должны сами питаться в планктоне — они живут там недели и месяцы и разносятся течениями далеко. Другие выходят из крупных богатых желтком яиц, не питаются, плавают лишь несколько часов или дней и оседают недалеко от родителей. В первом случае мать производит огромное число яиц, но почти все личинки гибнут; во втором — яиц меньше, а выживаемость выше. В холодных полярных морях, где планктона мало большую часть года, преобладают виды с некормящимися личинками или с прямым развитием, а в тёплых морях — виды с долго питающимися личинками. Эту закономерность сформулировал в середине XX века датский морской биолог Гуннар Торсон.

Медуза, которая молодеет

У многих кишечнополостных жизненный цикл включает две взрослые формы: прикреплённого полипа, который размножается почкованием, и плавающую медузу, которая размножается половым путём; из оплодотворённого яйца медузы выходит личинка планула, оседающая на дно и дающая полип. В 1996 году итальянские и швейцарские исследователи обнаружили, что маленькая медуза туррипсис при голодании или повреждении может прикрепиться ко дну, рассосать колокол и превратиться обратно в полип, из которого потом вновь отпочкуются медузы [7]. При этом специализированные клетки медузы превращаются в клетки другого типа. Туррипсис назвали «бессмертной медузой»: она способна, по крайней мере в лаборатории, многократно возвращаться к более ранней стадии жизненного цикла.

Личинки паразитов

У паразитических червей личиночные стадии связаны со сменой хозяев. Печёночный сосальщик живёт в желчных протоках овец и коров. Его яйца с помётом попадают в воду, из них выходит покрытая ресничками личинка мирацидий, которая находит малого прудовика и внедряется в него. В моллюске паразит размножается, и из прудовика выходят хвостатые личинки церкарии. Они оседают на прибрежных растениях и покрываются оболочкой, а овца или корова заражается, поедая траву с цистами. У бычьего цепня взрослый червь живёт в кишечнике человека, а личинка — финна, пузырёк с ввёрнутой головкой, — в мышцах крупного рогатого скота; человек заражается, съев плохо проваренную говядину. Подробнее о типах личинок — в статье «Личинки насекомых: классификация и эволюционные стратегии».

8. Зачем нужен метаморфоз

Метаморфоз — дорогое удовольствие: на перестройку тела уходят силы и время, а в момент превращения животное беззащитно. Почему же непрямое развитие так широко распространено? У него несколько преимуществ.

Особенно ясно последнее преимущество видно у подёнок и у некоторых бабочек, взрослые формы которых вообще не питаются: у них нет даже работающего ротового аппарата. Вся задача имаго — найти партнёра и отложить яйца, а питание и рост — забота личинки. Именно полное превращение, по мнению многих энтомологов, стало одной из причин огромного успеха насекомых: личинка и взрослое насекомое могли эволюционировать почти независимо, приспосабливаясь каждая к своей среде.

Насекомые и земноводные: общее и различия

В обоих случаях общий принцип один: один и тот же генотип содержит две программы развития — личиночную и взрослую, а гормон служит переключателем между ними. В тканях, которые нужны только личинке, гормон запускает гибель клеток, в зачатках взрослых органов — рост и дифференцировку.

Как появилась куколка

Самые древние насекомые развивались без превращения или с неполным превращением, а насекомые с полным превращением появились около 300 миллионов лет назад, в каменноугольном периоде. Одна из гипотез считает, что личинка насекомых с полным превращением соответствует «зародышу, вышедшему из яйца раньше времени»: у неё рано подавлены программы развития взрослых органов, и они хранятся в виде имагинальных дисков. Куколка в этом случае — стадия, на которой отложенное развитие наконец догоняет упущенное. Эту гипотезу в 1999 году подробно обосновали американские биологи Джеймс Трумэн и Линн Риддифорд [8], сравнив гормоны и развитие нервной системы у разных насекомых.

9. Итог: что важно знать

1. Постэмбриональный период — от рождения или выхода из яйца до смерти; развитие бывает прямым и непрямым (с метаморфозом).
2. При прямом развитии молодая особь сходна со взрослой (пресмыкающиеся, птицы, млекопитающие, дождевой червь); это возможно при большом запасе питательных веществ у зародыша или развитии в теле матери.
3. При непрямом развитии из яйца выходит личинка, отличающаяся от взрослой строением, питанием, средой; она превращается во взрослую особь путём метаморфоза.
4. У насекомых превращение бывает неполным (яйцо — личинка — имаго: саранча, клопы, стрекозы) и полным (яйцо — личинка — куколка — имаго: жуки, бабочки, мухи, пчёлы).
5. Линьки и метаморфоз насекомых регулируют гормоны: экдизон запускает линьку, ювенильный гормон сохраняет личиночные признаки.
6. Метаморфоз земноводных (головастик → лягушка) запускает гормон щитовидной железы тироксин; неотения — размножение на личиночной стадии (аксолотль).
7. Значение непрямого развития: ослабление конкуренции между личинками и взрослыми, расселение, использование разных сред, переживание неблагоприятных условий, смена хозяев у паразитов.

10. Частые ошибки

• «У стрекозы полное превращение, раз личинка живёт в воде». У стрекоз неполное превращение: куколки нет, личинка похожа на имаго, хотя живёт в воде.
• «Куколка — стадия покоя, в которой ничего не происходит». Куколка не питается и неподвижна, но внутри неё идёт полная перестройка: разрушаются органы личинки и строятся органы имаго.
• «Взрослые насекомые растут и линяют». Имаго, как правило, не растёт и не линяет; растут и линяют личинки.
• «Гусеница и бабочка — разные животные». Это стадии развития одного организма с одним генотипом.
• «Метаморфоз головастика запускает адреналин». Метаморфоз запускает гормон щитовидной железы тироксин, содержащий йод.
• «У головастика трёхкамерное сердце». У головастика сердце двухкамерное и один круг кровообращения, как у рыб; трёхкамерным оно становится при метаморфозе.
• «Аксолотль — отдельный вид, который не может превратиться». Аксолотль — неотеническая личинка амбистомы; под действием тироксина он превращается во взрослую амбистому.
• «Прямое развитие бывает только у позвоночных». Прямое развитие есть у дождевого червя, виноградной улитки, пауков, многих других беспозвоночных.
• «Морской жёлудь — моллюск, раз у него раковина». Морские жёлуди — ракообразные, это видно по их личинке-науплиусу; известковые пластинки — не раковина моллюска.
• «Личинка всегда живёт меньше взрослого животного». Часто наоборот: личинки цикад живут под землёй 13–17 лет, личинки подёнок — до трёх лет, а взрослые — от нескольких часов до нескольких недель.
• «Кокон и куколка — одно и то же». Куколка — стадия развития насекомого; кокон — шёлковая оболочка, которую прядут вокруг себя многие гусеницы перед окукливанием. У многих бабочек куколка лежит открыто, без кокона.
• «Диапауза — то же, что спячка от холода». Диапауза наступает заранее, по сигналу длины дня, и не прекращается просто от тепла: для выхода из неё обычно нужен период холода.
• «Лягушки не растут после метаморфоза». Не растут после последней линьки насекомые; лягушонок после метаморфоза растёт ещё несколько лет.
• «Непрямое развитие — признак примитивности». Насекомые с полным превращением — самая многочисленная группа животных на Земле; метаморфоз — приспособление, а не недостаток.

11. Интересные факты

• Мария Сибилла Мериан в 52 года отправилась в Суринам, чтобы изучать превращения тропических насекомых; её портрет был на немецкой банкноте в 500 марок.
• Чтобы получить 25 миллиграммов гормона линьки, Бутенандт и Карлсон переработали 500 килограммов куколок шелкопряда.
• Бабочки помнят то, чему научились гусеницами на последних стадиях, хотя в куколке почти всё тело гусеницы разрушается.
• Взрослые подёнки живут от нескольких часов до нескольких дней и вообще не питаются, а их личинки живут в воде до трёх лет.
• Головастик, которого кормили тканью щитовидной железы, превращается в лягушонка размером с муху.
• Аксолотли в природе обитают только в озёрах и каналах вблизи Мехико и почти исчезли, но в лабораториях их разводят тысячами.
• Морского жёлудя, прикреплённого к скалам, считали моллюском, пока не увидели, что из его яиц выходят личинки ракообразных — науплиусы.
• Личинки периодических цикад живут под землёй 13 или 17 лет — простое число лет, — а затем миллиардами выходят на поверхность за несколько дней.
• Все европейские угри нерестятся в Саргассовом море; их прозрачные личинки два-три года дрейфуют к Европе с течением.
• У камбалы при метаморфозе один глаз «переползает» через голову на другую сторону тела.
• Медуза туррипсис может превратиться обратно в полип — её называют «бессмертной медузой».
• У тропических лягушек элеутеродактилусов головастиков нет: метаморфоз проходит внутри яйца, и из него вылупляется лягушонок.
• Одиночная и стадная саранча так непохожи, что их описывали как разные виды; переход к стадной фазе запускает серотонин, выделяющийся при частых прикосновениях соседей.
• У мух куколка лежит внутри затвердевшей шкурки последней личинки, похожей на коричневый бочонок.
• У дрозофилы от яйца до мухи проходит немногим больше недели, и за это время насекомое по сути дважды проходит «эмбриогенез»: в яйце и в куколке.
• Личинки жука-оленя живут в гнилой древесине до шести лет, а взрослый жук — несколько недель.
• Шёлковую нить кокона тутового шелкопряда длиной до километра и более гусеница прядёт за два-три дня перед окукливанием.
• Пескоройку — личинку миноги — долго описывали как отдельный род животных, пока в 1856 году не проследили, как она превращается в миногу; так же личинок угря считали отдельными рыбами.
• Детёныш кенгуру при рождении размером с фасолину и весит меньше грамма; он сам ползёт в сумку матери.

12. Частые вопросы

13. ЕГЭ

Тема входит в элемент 3.1 кодификатора [9]: «Постэмбриональный период. Прямое и непрямое развитие. Развитие с метаморфозом у беспозвоночных и позвоночных животных. Биологическое значение прямого и непрямого развития, их распространение в природе». В части 1 спрашивают типы развития и примеры, стадии полного и неполного превращения, признаки головастика и лягушки. В части 2 — рисунки стадий развития бабочки, саранчи, лягушки, вопросы о значении метаморфоза, о гормональной регуляции, о неотении.

Что обязательно знать к экзамену

• Типы постэмбрионального развития и примеры.
• Полное и неполное превращение насекомых: стадии, примеры отрядов.
• Признаки головастика и лягушки; роль тироксина.
• Биологическое значение непрямого развития.
• Личинки морских беспозвоночных и паразитов; неотения.

Разбор вопроса по рисунку

Вопрос. На рисунке — стадии развития капустной белянки (куколка, бабочка, яйца, гусеница). Расположите стадии в правильном порядке. Какой тип развития у этого насекомого? В чём биологическое значение такого развития?

Ответ. 1) Порядок: яйца → гусеница (личинка) → куколка → бабочка (имаго). 2) Развитие с полным превращением: есть стадия куколки, личинка не похожа на взрослое насекомое. 3) Значение: гусеница питается листьями капусты, а бабочка — нектаром цветков, поэтому личинки и взрослые не конкурируют за пищу; бабочка расселяет вид; куколка может пережить неблагоприятный период (зиму).

Разбор вопроса по рисунку саранчи

Вопрос. На рисунке — стадии развития перелётной саранчи: кубышка с яйцами в почве, маленькая бескрылая личинка, личинка с зачатками крыльев и взрослая саранча. Какой тип развития у саранчи? Чем личинка старшего возраста отличается от взрослого насекомого? Чем этот тип развития отличается от развития бабочки?

Ответ. 1) Неполное превращение: яйцо — личинка — имаго, куколки нет. 2) Личинка старшего возраста мельче имаго, у неё лишь зачатки крыльев и незрелая половая система; в остальном она похожа на взрослую саранчу и питается той же пищей. 3) У бабочки превращение полное: личинка (гусеница) не похожа на имаго, и между ними есть стадия куколки.

Разбор вопроса о метаморфозе лягушки

Вопрос. Какие изменения в строении происходят при превращении головастика в лягушку? Назовите не менее четырёх.

Ответ. 1) Развиваются конечности, хвост рассасывается. 2) Жаберное дыхание сменяется лёгочным и кожным. 3) Сердце из двухкамерного становится трёхкамерным, появляется второй (малый) круг кровообращения. 4) Исчезает боковая линия. 5) Растительноядный головастик с длинным кишечником превращается в хищную лягушку с коротким кишечником.

Связь с другими темами

Тема связана с зоологией (отряды насекомых, классы земноводных, паразитические черви), с эволюцией (личинки как доказательства родства групп), с регуляцией функций (гормоны), с экологией (конкуренция, расселение). Рост организмов и его регуляция — в следующей статье серии, «Рост организмов и его регуляция». А жизненные циклы растений, в которых тоже чередуются разные формы — спорофит и гаметофит, — разобраны в статье «Жизненные циклы растений: спорофит и гаметофит».

14. Для олимпиад

Опыты с ювенильным гормоном

У личинки клопа последнего возраста удалили железы, выделяющие ювенильный гормон, у личинки второго возраста — тоже, а личинке последнего возраста пересадили такие железы от молодой личинки. Что получится в каждом случае? Ответ: 1) Личинка последнего возраста без желёз превратится в нормальное имаго: у неё уровень гормона и так должен упасть. 2) Личинка второго возраста без желёз после ближайшей линьки превратится в миниатюрное имаго — раньше срока. 3) Личинка последнего возраста с пересаженными железами вместо имаго перелиняет в ещё одну, гигантскую личинку: высокий уровень ювенильного гормона сохраняет личиночные признаки.

Тироксин и ткани головастика

Кончик хвоста головастика поместили в раствор тироксина — он рассосался. Глаз головастика пересадили в хвост, и при метаморфозе хвост рассосался, а глаз сохранился. Зачаток задней ноги в растворе тироксина начал расти. Какие выводы можно сделать? Ответ: 1) Тироксин действует прямо на клетки тканей, без участия других органов. 2) Ответ на гормон определяется самой тканью: клетки хвоста отвечают гибелью (апоптозом), клетки глаза — не гибнут, клетки зачатка ноги — размножаются. 3) Поэтому один гормон вызывает согласованную, но разную перестройку разных органов.

Неотения и йод

В некоторых высокогорных озёрах Мексики аксолотли не превращаются в амбистом, а в равнинных водоёмах родственные виды амбистом превращаются. Предложите не менее трёх гипотез, объясняющих различие, и способ проверить одну из них. Ответ: 1) В горных озёрах мало йода, и щитовидная железа выделяет мало тироксина. 2) Низкая температура воды замедляет работу щитовидной железы и ответ тканей на гормон. 3) Наследственные различия: у неотенических популяций изменены гены, связанные с выделением гормона или его рецепторами; отбор поддерживает неотению, так как жизнь на суше в горах труднее. Проверка: перенести аксолотлей в воду с добавкой йода или в тёплую воду и проследить, превратятся ли они; либо скрестить неотенических и превращающихся особей и изучить потомство.

Длина дня и куколки

Гусениц капустной белянки одной кладки разделили на две группы и выращивали при 20 °C: одну при длине дня 18 часов, другую при 10 часах. В первой группе бабочки вылетели из куколок через 10–12 дней, во второй куколки не развивались до тех пор, пока их не продержали два месяца в холоде. 1) Какое явление наблюдалось во второй группе? 2) Почему сигналом служит длина дня, а не температура? 3) Почему для выхода из этого состояния нужен холод? Ответ: 1) Диапауза куколок. 2) Длина дня меняется в течение года строго закономерно и заранее «предупреждает» о зиме, тогда как температура осенью колеблется, и тёплые дни могли бы обмануть насекомое. 3) Требование холода гарантирует, что развитие возобновится только после того, как зима действительно прошла, а не в тёплые дни поздней осени.

Типы личинок

Личинки жужелицы подвижны, с длинными ногами и хищничают; личинки пчелы безноги и живут в ячейках сот, где их кормят рабочие пчёлы; гусеницы ползают по листьям, которые едят. Объясните, как строение каждой личинки связано с её образом жизни. Ответ: хищной личинке жужелицы нужно активно искать и догонять добычу — отсюда длинные ноги и усики, хорошо развитые челюсти. Личинке пчелы не нужно двигаться: её кормят, и она живёт в тесной ячейке — ноги утрачены, тело мешковидное, главная функция — рост. Гусенице нужно удерживаться на листьях и непрерывно их грызть — у неё грызущий рот и ложные брюшные ножки с крючочками, цепляющиеся за поверхность. Строение личинок приспособлено к среде и пище, которые могут совсем не совпадать со средой и пищей взрослых.

Лягушки с прямым развитием

Лягушки рода элеутеродактилус откладывают на суше немного крупных икринок, и из них вылупляются лягушата. Обычные лягушки откладывают в воду тысячи мелких икринок, из которых выходят головастики. 1) Какие особенности яйца позволили элеутеродактилусам перейти к прямому развитию? 2) Какую цену они за это платят? 3) Почему такой переход возник именно в тропических лесах? Ответ: 1) Крупный запас желтка позволяет зародышу пройти всё развитие, включая метаморфоз, внутри яйца, без самостоятельного питания. 2) Икринок мало, так как на каждую тратится много вещества; кроме того, кладке нужна постоянная влажность. 3) Во влажных тропических лесах подстилка и мох не пересыхают, и яйцам на суше не грозит высыхание, а в водоёмах много хищников, поедающих икру и головастиков; поэтому развитие на суше выгоднее.

Угри и Саргассово море

Йоханнес Шмидт ловил личинок угря в разных частях Атлантики и измерял их длину. У берегов Европы попадались личинки длиной 7–8 см, в середине океана — 2–5 см, а самые мелкие, около 1 см, — только в Саргассовом море. 1) Какой вывод сделал Шмидт? 2) Какое допущение лежит в основе этого вывода? 3) Почему этот метод нельзя применить, например, к рыбам, личинки которых не растут во время дрейфа? Ответ: 1) Место нереста — Саргассово море, где встречаются самые мелкие (самые молодые) личинки; оттуда личинки дрейфуют к Европе, по пути вырастая. 2) Допущение: личинки растут с постоянной скоростью и движутся от места вылупления, поэтому их размер отражает возраст и пройденный путь. 3) Если личинки не растут, их размер не связан с расстоянием от места нереста, и место нереста по размерам определить нельзя; нужны другие методы, например метки или анализ ДНК.

Простые числа цикад

Предположим, что у паразита цикад жизненный цикл длится 2, 3, 4 или 6 лет, а цикады выходят из-под земли раз в 12, 13, 15 или 17 лет. Для какого цикла цикад совпадения с любым из циклов паразита будут самыми редкими? Объясните. Ответ: совпадение циклов повторяется через наименьшее общее кратное их длительностей. Для 12 лет — с циклом 2, 3, 4 и 6 лет совпадения каждые 12 лет; для 15 — с циклом 3 лет каждые 15 лет; для 13 и 17 лет, простых чисел, совпадения с циклами 2–6 лет наступают лишь через 26–102 года. Поэтому циклы длиной в простое число лет, особенно 17, лучше всего «уходят» от паразитов и хищников с короткими циклами.

15. Задания с разбором

Задание 1

Установите соответствие между животными и типами постэмбрионального развития. Животные: А) лягушка; Б) ящерица; В) майский жук; Г) дождевой червь; Д) кролик; Е) комар. Типы: 1) прямое; 2) непрямое.

Задание 2

Установите последовательность стадий развития бабочки-капустницы: А) куколка; Б) яйцо; В) имаго; Г) гусеница.

Задание 3

Выберите три верных ответа. Развитие с неполным превращением характерно для: 1) саранчи; 2) пчелы; 3) стрекозы; 4) таракана; 5) комнатной мухи; 6) божьей коровки.

Задание 4

Найдите ошибки в тексте. (1) При прямом развитии из яйца выходит особь, сходная со взрослой. (2) У стрекозы развитие с полным превращением. (3) У головастика двухкамерное сердце. (4) Метаморфоз земноводных регулирует гормон инсулин. (5) Куколка — стадия полного превращения насекомых.

Задание 5

Установите соответствие между признаками и стадиями развития лягушки. Признаки: А) дыхание жабрами; Б) трёхкамерное сердце; В) один круг кровообращения; Г) питание насекомыми; Д) боковая линия; Е) лёгочное дыхание. Стадии: 1) головастик; 2) взрослая лягушка.

Задание 6

В чём биологическое значение развития с метаморфозом? Приведите не менее трёх.

Задание 7

Выберите три верных ответа. Для полного превращения характерно: 1) наличие стадии куколки; 2) личинка похожа на имаго; 3) личинка не похожа на имаго; 4) органы личинки разрушаются в куколке; 5) зачатки крыльев у личинки видны снаружи; 6) развитие из яйца сразу во взрослое насекомое.

Задание 8

Почему личинки насекомых растут скачками?

Задание 9

Установите соответствие между личинками и группами животных. Личинки: А) трохофора; Б) науплиус; В) плутеус; Г) планула; Д) головастик. Группы: 1) ракообразные; 2) иглокожие; 3) кишечнополостные; 4) многощетинковые черви; 5) земноводные.

Задание 10

Выберите три верных ответа. Прямое развитие характерно для: 1) голубя; 2) жабы; 3) паука-крестовика; 4) виноградной улитки; 5) бабочки-крапивницы; 6) морского ежа.

Задание 11

Что произойдёт с головастиком, если в воде, где он живёт, нет йода? Объясните.

Задание 12

Установите соответствие между гормонами насекомых и их действием. Действие: А) запускает линьку; Б) сохраняет личиночные признаки; В) при снижении его уровня линька приводит к образованию куколки или имаго; Г) выделяется переднегрудной железой. Гормоны: 1) экдизон; 2) ювенильный гормон.

Задание 13

Выберите три верных ответа. Неотения: 1) размножение на личиночной стадии; 2) характерна для аксолотля; 3) свойственна всем млекопитающим; 4) может быть прекращена введением тироксина у аксолотля; 5) — то же, что партеногенез; 6) встречается только у насекомых.

Задание 14

Чем личинка стрекозы отличается от взрослой стрекозы? Почему развитие стрекозы относят к неполному превращению?

Задание 15

Установите последовательность стадий развития печёночного сосальщика начиная с яйца: А) церкария; Б) взрослый червь в печени коровы; В) мирацидий; Г) циста на траве; Д) размножение в малом прудовике.

Задание 16

Почему у птиц и млекопитающих развитие прямое, а у большинства земноводных — непрямое?

Задание 17

Выберите три верных ответа. Во время метаморфоза головастика: 1) рассасывается хвост; 2) образуется малый круг кровообращения; 3) появляются наружные жабры; 4) кишечник удлиняется; 5) развиваются лёгкие; 6) сердце становится двухкамерным.

Задание 18

Почему по личинкам можно судить о родстве животных? Приведите пример.

Задание 19 (олимпиадное)

Гусениц непарного шелкопряда перетягивали ниткой посередине тела в разное время перед окукливанием. При ранней перетяжке окукливалась только передняя половина, при поздней — обе половины. 1) Какой вывод о регуляции окукливания можно сделать? 2) Почему результат зависит от времени перетяжки? 3) Как, по-вашему, изменится результат, если до перетяжки у гусеницы удалить мозг?

Задание 20 (олимпиадное)

Вещество, подобное ювенильному гормону, распылили над водоёмом, где развиваются личинки комаров. 1) Как оно подействует на личинок? 2) Почему такое средство почти безвредно для рыб и лягушек? 3) Какая опасность может быть связана с его применением для других насекомых?

Литература

1. Blackiston D. J., Silva Casey E., Weiss M. R. Retention of memory through metamorphosis: can a moth remember what it learned as a caterpillar? // PLoS ONE. 2008. Vol. 3. Art. e1736.
2. Wigglesworth V. B. The function of the corpus allatum in the growth and reproduction of Rhodnius prolixus (Hemiptera) // Quarterly Journal of Microscopical Science. 1936. Vol. 79. P. 91–121.
3. Butenandt A., Karlson P. Über die Isolierung eines Metamorphose-Hormons der Insekten in kristallisierter Form // Zeitschrift für Naturforschung B. 1954. Bd. 9. S. 389–391.
4. Anstey M. L., Rogers S. M., Ott S. R. et al. Serotonin mediates behavioral gregarization underlying swarm formation in desert locusts // Science. 2009. Vol. 323. P. 627–630.
5. Gudernatsch J. F. Feeding experiments on tadpoles // Archiv für Entwicklungsmechanik der Organismen. 1912. Bd. 35. S. 457–483.
6. Schmidt J. Breeding places and migrations of the eel // Nature. 1923. Vol. 111. P. 51–54.
7. Piraino S., Boero F., Aeschbach B., Schmid V. Reversing the life cycle: medusae transforming into polyps and cell transdifferentiation in Turritopsis nutricula (Cnidaria, Hydrozoa) // Biological Bulletin. 1996. Vol. 190. P. 302–312.
8. Truman J. W., Riddiford L. M. The origins of insect metamorphosis // Nature. 1999. Vol. 401. P. 447–452.
9. ФИПИ. Кодификатор проверяемых требований к результатам освоения основной образовательной программы и элементов содержания для проведения ЕГЭ по биологии, 2027 г. М.: ФИПИ, 2026.