Цитоплазма и немембранные органоиды: рибосомы, цитоскелет, клеточный центр, реснички

В 1774 году итальянский аббат и естествоиспытатель Б. Корти рассматривал под микроскопом пресноводную водоросль хару. Её стебель состоит из огромных клеток длиной в несколько сантиметров, и Корти увидел, что содержимое этих клеток не стоит на месте: зёрна в цитоплазме непрерывно бегут по кругу — вверх вдоль одной стенки клетки и вниз вдоль другой. Поток не останавливался часами. Корти подробно описал это «круговращение», но его наблюдение забыли, и в начале XIX века движение цитоплазмы открывали заново. Объяснить его смогли только в XX веке, когда стало понятно, что цитоплазму пронизывают белковые нити и по ним, как по рельсам, движутся молекулярные моторы.

Цитоплазма — не просто жидкость, в которой «плавают» органоиды. Это упорядоченная, подвижная среда со своим скелетом, путями сообщения и машинами для синтеза белка. Статья продолжает серию о строении клетки (начало — «Строение клетки: общий план») и рассказывает о цитоплазме, её движении и о немембранных органоидах: рибосомах, цитоскелете, клеточном центре, ресничках и жгутиках.

• 1. Цитоплазма и цитозоль
• 2. Движение цитоплазмы
• 3. Немембранные органоиды
• 4. Рибосомы
• 5. Цитоскелет: три системы нитей
• 6. Микрофиламенты
• 7. Мышечные клетки: актин и миозин
• 8. Микротрубочки
• 9. Клеточный центр и центриоли
• 10. Реснички и жгутики
• 11. Промежуточные филаменты
• 12. Клетки в движении
• 13. Цитоскелет растительной клетки
• 14. Есть ли цитоскелет у бактерий
• 15. Частые ошибки
• 16. Интересные факты
• 17. Частые вопросы
• 18. ЕГЭ
• 19. Для олимпиад
• 20. Задания с разбором
• Литература

1. Цитоплазма и цитозоль

Цитоплазмой называют всё содержимое клетки между плазмалеммой и ядром: цитозоль (гиалоплазму), органоиды и включения. Цитозоль — жидкая часть цитоплазмы, тот раствор, в котором находятся органоиды. В клетке печени он занимает больше половины объёма клетки [1].

Цитозоль примерно на 70 % состоит из воды, но это не разбавленный раствор. В нём растворены тысячи разных белков, РНК, аминокислоты, сахара, нуклеотиды, ионы. Макромолекулы занимают 20–30 % объёма цитозоля, и он скорее похож на густой гель, чем на воду. Вязкость цитоплазмы не постоянна: в одних участках клетки — например, у поверхности, под плазмалеммой, — она плотнее, в других жиже, и клетка может быстро менять это соотношение. На переходах между более жидким (золь) и более плотным (гель) состоянием основано амёбоидное движение.

Цитозоль — не пассивная среда. В нём идут многие процессы обмена веществ:

• гликолиз — расщепление глюкозы до пировиноградной кислоты с образованием АТФ;
• синтез белков на свободных рибосомах — всех белков, которые останутся в цитозоле, а также белков ядра, митохондрий, пластид и пероксисом;
• синтез жирных кислот, многих аминокислот и нуклеотидов;
• разрушение белков в протеасомах — крупных белковых комплексах, которые расщепляют отслужившие и неправильно свёрнутые белки, помеченные белком убиквитином;
• передача сигналов от рецепторов плазмалеммы к ядру и органоидам;
• хранение запасов — гранулы гликогена и капли жира лежат прямо в цитозоле.

В цитозоле поддерживается постоянная внутренняя среда клетки: pH около 7,2, высокая концентрация калия, очень низкая — кальция, восстановительная среда. Цитозоль связывает все части клетки: через него идут потоки веществ между органоидами, по нему распространяются сигналы.

2. Движение цитоплазмы

Движение цитоплазмы (его называют циклозом) хорошо видно в растительных клетках, где крупная вакуоль оттесняет цитоплазму к стенкам и в ней заметны движущиеся хлоропласты. Различают несколько типов движения [2].

• Круговое (ротационное): цитоплазма движется вдоль стенок клетки по замкнутому кругу в одном направлении. Так она движется в клетках листа элодеи и валлиснерии, в междоузлиях хары.
• Струйчатое: цитоплазма течёт тяжами, пересекающими вакуоль в разных направлениях, и в соседних тяжах может двигаться навстречу друг другу. Так движется цитоплазма в волосках тычиночных нитей традесканции и в клетках кожицы лука.
• Челночное: в плазмодии слизевика физарума цитоплазма течёт по каналам то в одну, то в другую сторону, меняя направление каждые одну-две минуты; в итоге весь плазмодий медленно ползёт.
• Амёбоидное: у амёб и лейкоцитов цитоплазма перетекает в выросты — ложноножки (псевдоподии), и клетка перемещается.

Механизм циклоза у растений выяснили японские физиологи, изучавшие хару. Вдоль стенок клетки, на границе неподвижного наружного слоя цитоплазмы, тянутся пучки актиновых нитей. По ним движутся молекулы особого растительного миозина — миозина XI, тянущие за собой мембраны ЭПС и органоиды, а с ними увлекается и вся жидкая цитоплазма. Миозин хары — самый быстрый из известных миозинов: в опытах он перемещал актиновые нити со скоростью около 60 мкм в секунду [3], а цитоплазма в клетках хары течёт со скоростью до 0,1 мм в секунду [4]. Если обработать клетку цитохалазином, разрушающим актиновые нити, движение останавливается.

Зачем клетке движение цитоплазмы? В гигантской клетке хары длиной в несколько сантиметров одной диффузии не хватило бы, чтобы разносить вещества: молекула белка проходила бы такое расстояние диффузией многие месяцы. Поток перемешивает цитоплазму и доставляет вещества быстро. Кроме того, движение цитоплазмы позволяет хлоропластам перемещаться в зависимости от освещённости: при слабом свете они выстраиваются вдоль стенок, обращённых к свету, а при ярком уходят к боковым стенкам и прячутся от избытка света. Интенсивность движения цитоплазмы зависит от температуры, освещённости, снабжения кислородом — по ней можно судить о жизнеспособности клетки.

Как увидеть движение цитоплазмы самому

Движение цитоплазмы — одно из немногих явлений внутренней жизни клетки, которое можно наблюдать в школьный микроскоп. Удобнее всего взять молодой лист элодеи (водной чумы) с верхушки побега: он состоит из двух слоёв клеток, и под объективом с увеличением в 400 раз хорошо видны хлоропласты, плывущие вдоль стенок. Если движение слабое, препарат можно слегка подогреть лампой или поместить побег на полчаса на яркий свет: скорость циклоза растёт с температурой и освещённостью. Хорошо видно струйчатое движение в волосках тычинок традесканции, где цитоплазма течёт тонкими тяжами между ядром и стенками. Если к препарату добавить раствор соли, клетки теряют воду, и движение замедляется — заодно можно увидеть плазмолиз.

3. Немембранные органоиды

Немембранными называют органоиды, у которых нет собственной мембраны. Они построены из белков или из белков и РНК. Многие из них собираются из одинаковых повторяющихся субъединиц и способны быстро разбираться и собираться заново [1, 2].

Микрофиламенты, микротрубочки и промежуточные филаменты вместе называют цитоскелетом. Подробно о цитоскелете рассказано в статье «Цитоскелет клетки: актин, микротрубочки, промежуточные филаменты и моторные белки»; здесь мы разберём его вместе с другими немембранными органоидами и с тем, что из этого нужно знать к экзамену.

4. Рибосомы

Рибосомы — самые многочисленные органоиды клетки и единственные, которые есть у всех без исключения клеток: у бактерий, архей и эукариот. В быстро растущей клетке млекопитающего их миллионы, в кишечной палочке — десятки тысяч [5]. Каждая рибосома — молекулярная машина, которая читает матричную РНК и по записанной в ней последовательности соединяет аминокислоты в белковую цепь.

Рибосому впервые увидел в электронный микроскоп Дж. Паладе в 1955 году [6]: мелкие плотные гранулы густо покрывали мембраны ЭПС и свободно лежали в цитоплазме. Позже выяснилось, что гранулы богаты РНК, и в 1958 году их назвали рибосомами.

Строение

Рибосома состоит из двух неравных частей — большой и малой субъединиц. Каждая построена из молекул рибосомной РНК (рРНК) и белков. У бактерий на рРНК приходится около двух третей массы рибосомы, у эукариот — немного больше половины. Малая субъединица связывает мРНК и «прочитывает» кодоны, большая соединяет аминокислоты пептидными связями. Между субъединицами проходит канал, по которому движется мРНК, и есть участки для молекул транспортной РНК, приносящих аминокислоты [1].

Размеры рибосом выражают в единицах Сведберга (S) — по скорости, с которой частица оседает при центрифугировании. Рибосомы прокариот — 70S (субъединицы 50S и 30S), рибосомы цитоплазмы эукариот — 80S (60S и 40S). Митохондрии и пластиды имеют свои рибосомы — мелкие, бактериального типа. Сумма не совпадает (50 + 30 ≠ 70), потому что скорость оседания зависит не только от массы, но и от формы и плотности частицы.

Различие рибосом бактерий и человека — основа действия многих антибиотиков: они связываются с бактериальной рибосомой и останавливают синтез белка у бактерии, почти не затрагивая рибосомы наших клеток. Но рибосомы наших митохондрий похожи на бактериальные, и некоторые антибиотики в высоких дозах повреждают и их — отсюда часть побочных действий этих лекарств (см. статью «Антибиотики и митохондрии»).

Как клетка строит рибосомы

Сборка рибосом — одна из самых масштабных работ эукариотической клетки. Гены рибосомных РНК повторены в геноме сотни раз и собраны на нескольких хромосомах в участках, вокруг которых в ядре образуется ядрышко. Там синтезируется длинная молекула-предшественник, которая разрезается на три рРНК; четвёртая, самая маленькая, синтезируется в другом месте ядра. Рибосомные белки синтезируются в цитоплазме, проходят в ядро через ядерные поры, соединяются с рРНК в ядрышке, и готовые субъединицы — малая и большая — по отдельности выходят обратно в цитоплазму. Объединяются в целую рибосому они только на молекуле мРНК, когда начинается синтез белка [1].

Быстро растущая клетка выпускает из ядра тысячи рибосомных субъединиц в минуту, и на их производство уходит значительная часть всей транскрипции клетки. Поэтому ядрышко особенно крупное в клетках, интенсивно синтезирующих белок, — в ооцитах, клетках желёз, быстро делящихся клетках. Подробнее о ядрышке — в статье серии о ядре.

Стрептомицин и глухота

Первым антибиотиком против туберкулёза стал стрептомицин. Его выделил в 1943 году аспирант А. Шац в лаборатории американского микробиолога украинского происхождения З. Ваксмана из почвенной бактерии стрептомицета [7]. В 1952 году Ваксман получил Нобелевскую премию (Шацу пришлось через суд добиваться признания своего участия). Как действует стрептомицин, поняли позже: он связывается с малой субъединицей бактериальной рибосомы, и та начинает ошибаться при чтении мРНК, встраивая неверные аминокислоты.

У стрептомицина и родственных антибиотиков (их называют аминогликозидами) есть опасное побочное действие — они могут повреждать внутреннее ухо и вызывать глухоту. В 1993 году выяснилось, почему у некоторых людей глухота развивается даже от одной небольшой дозы. У них есть мутация в гене рибосомной РНК митохондрий, из-за которой митохондриальная рибосома становится ещё больше похожей на бактериальную и связывает антибиотик так же прочно [8]. Эта мутация наследуется по материнской линии вместе с митохондриями. Пример хорошо показывает, что митохондрии — бывшие бактерии, и что знание строения рибосом имеет прямое медицинское значение.

Свободные и прикреплённые рибосомы

Рибосомы эукариот бывают свободными — лежат в цитозоле — и прикреплёнными к мембранам шероховатой ЭПС. Это не два разных типа рибосом: одна и та же рибосома то свободна, то прикреплена. Всё решает белок, который она синтезирует. Если в начале синтезируемой цепи есть сигнальный участок для ЭПС, он направляет рибосому к мембране, и синтез продолжается уже на ЭПС (подробнее — в статье «Одномембранные органоиды»). Свободные рибосомы синтезируют белки цитозоля, ядра, митохондрий, пластид и пероксисом; прикреплённые — белки на экспорт, мембранные белки и белки лизосом.

На одной молекуле мРНК обычно одновременно работает несколько рибосом, двигаясь друг за другом. Такой комплекс называют полисомой. Полисомы открыли в 1962 году американцы Дж. Уорнер, А. Рич и С. Холл, изучая клетки, синтезирующие гемоглобин: на одной мРНК гемоглобина они видели в электронный микроскоп пять-шесть рибосом [9]. Благодаря полисомам с одной мРНК одновременно синтезируется несколько молекул белка.

Рибосома — рибозим

Долгое время считали, что пептидные связи в рибосоме образуют её белки, а РНК служит лишь каркасом. Решить вопрос помогла рентгеноструктурная картина рибосомы, полученная в 2000 году. Получить кристаллы такой огромной частицы считалось невозможным, но израильский кристаллограф А. Йонат ещё в 1980 году вырастила первые кристаллы субъединиц рибосом бактерий из горячих источников и двадцать лет совершенствовала метод. В 2000 году группа американца Т. Стейца получила структуру большой субъединицы с атомным разрешением [10] и увидела, что в месте образования пептидной связи нет ни одного белка — только РНК [11]. Рибосома оказалась рибозимом, то есть ферментом из РНК. Это сильный довод в пользу гипотезы о том, что жизнь началась с мира РНК. В 2009 году Йонат, Стейц и В. Рамакришнан получили Нобелевскую премию по химии. Подробнее о строении и происхождении рибосомы — в статье «Рибосома: строение, работа и происхождение».

5. Цитоскелет: три системы нитей

Название «цитоскелет» вводит в заблуждение: это не жёсткий неподвижный каркас, как кости. Нити цитоскелета постоянно собираются и разбираются, перестраиваются за секунды и минуты, служат дорогами для перевозки грузов и двигателями. Цитоскелет одновременно определяет форму клетки, её механическую прочность, движение самой клетки и движение всего, что внутри неё [1].

У эукариот цитоскелет образован тремя системами белковых нитей, которые различаются толщиной, составом и функциями.

6. Микрофиламенты

Микрофиламенты — тонкие нити из белка актина. Актин — один из самых распространённых белков эукариотической клетки: в немышечных клетках на него приходится 5–10 % всего белка, а в мышечных ещё больше. Его открыл в 1942 году венгерский биохимик Ф. Штрауб в лаборатории А. Сент-Дьёрди в Сегеде, работавшей в годы войны почти в изоляции [12].

Молекулы актина — глобулярные белки размером около 5 нм — соединяются друг с другом «голова к хвосту» и образуют двойную спиральную нить. Поскольку все молекулы ориентированы одинаково, концы нити различаются: на одном (его называют плюс-концом) новые молекулы присоединяются быстрее, на другом (минус-конце) — медленнее. Для сборки нити актин должен быть связан с АТФ; после встраивания АТФ расщепляется, и такая «старая» часть нити легче разбирается. Поэтому нить может одновременно расти с одного конца и укорачиваться с другого — как бы «течь» сквозь себя [1].

Микрофиламенты выполняют множество функций.

• Кортекс. Под плазмалеммой большинства животных клеток лежит густая сеть актиновых нитей — кортекс. Он определяет форму поверхности клетки и её механические свойства.
• Микроворсинки. Каждая микроворсинка клеток эпителия кишечника поддерживается пучком из 20–30 параллельных актиновых нитей.
• Движение клетки. Ползущая клетка (лейкоцит, фибробласт) выдвигает вперёд тонкий плоский вырост — ламеллоподию — за счёт роста актиновых нитей, которые упираются в мембрану и толкают её вперёд. Так же образуются ложноножки амёб.
• Деление цитоплазмы. В конце деления животной клетки по её экватору образуется кольцо из актина и миозина, которое стягивается и перешнуровывает клетку надвое.
• Движение цитоплазмы в растительных клетках (раздел 2).
• Сокращение мышц (раздел 7).

7. Мышечные клетки: актин и миозин

Самая яркая работа микрофиламентов — сокращение мышц. В мышечных волокнах актиновые нити собраны в правильные упорядоченные структуры вместе с толстыми нитями из моторного белка миозина.

История открытия механизма сокращения — одна из самых красивых в биологии. В 1939 году советские биохимики В. А. Энгельгардт и М. Н. Любимова показали, что миозин — основной белок мышц — сам расщепляет АТФ, то есть является ферментом [13]. Это была первая связь между белком сокращения и источником энергии. В начале 1940-х годов в Венгрии А. Сент-Дьёрди и его сотрудники получили из актина и миозина нити и увидели, что при добавлении АТФ они сокращаются прямо в пробирке. Позже Сент-Дьёрди вспоминал, что это зрелище стало одним из самых сильных впечатлений его жизни [12].

Как именно происходит сокращение, долго не понимали. Многие думали, что белковые нити сами укорачиваются, сворачиваясь, как пружины. В 1954 году в одном номере журнала Nature вышли две статьи, независимо пришедшие к другому выводу. Английский физиолог А. Хаксли и немецкий исследователь Р. Нидергерке изучали в особом микроскопе живые мышечные волокна лягушки [14]. Х. Хаксли (однофамилец, не родственник) и Дж. Хэнсон, англичане, работавшие тогда в Массачусетском технологическом институте, изучали изолированные миофибриллы кролика [15]. Обе группы увидели одно и то же: при сокращении длина толстых и тонких нитей не меняется, а меняется степень их перекрывания. Нити скользят друг относительно друга. Так появилась теория скользящих нитей.

Единица сократительного аппарата — саркомер. Это участок миофибриллы между двумя Z-дисками. К Z-дискам прикреплены тонкие актиновые нити, а между ними, в середине саркомера, лежат толстые миозиновые нити. Головки молекул миозина выступают из толстых нитей и могут связываться с актином. Цикл работы головки миозина [1]:

1. Головка миозина, связанная с продуктами расщепления АТФ, прикрепляется к актиновой нити, образуя поперечный мостик.
2. Головка поворачивается («гребок») и сдвигает актиновую нить на несколько нанометров к середине саркомера.
3. Новая молекула АТФ связывается с головкой, и та отделяется от актина.
4. АТФ расщепляется, головка возвращается в исходное положение и готова к следующему гребку.

Саркомеры, соединённые последовательно, складывают свои укорочения: миофибрилла укорачивается на десятки процентов своей длины.

Сокращение запускают ионы кальция. В покое места связывания миозина на актине закрыты регуляторными белками тропомиозином и тропонином. Когда к мышце приходит нервный импульс, из цистерн особой ЭПС мышечного волокна — саркоплазматической сети — выходит кальций, связывается с тропонином, и тропомиозин сдвигается, открывая актин. Когда импульсы прекращаются, кальциевый насос закачивает кальций обратно, и мышца расслабляется.

Актин и миозин работают не только в мышцах. Немышечный миозин участвует в делении цитоплазмы, в движении клеток, в сокращении клеток эпителия. В гладких мышечных клетках актиновые и миозиновые нити расположены не так упорядоченно, как в поперечнополосатых, поэтому поперечной исчерченности у них нет. Подробно о строении мышечных тканей — в статье «Мышечные ткани».

8. Микротрубочки

Микротрубочки — самые толстые нити цитоскелета: полые цилиндры диаметром 25 нм. Их стенка построена из 13 продольных рядов — протофиламентов, — каждый из которых сложен из чередующихся молекул белков α- и β-тубулина [1].

Микротрубочки долго оставались невидимыми. Обычная фиксация осмием их разрушала. В 1963 году американские цитологи М. Ледбеттер и К. Портер стали фиксировать растительные клетки глутаровым альдегидом и увидели под плазмалеммой многочисленные тонкие трубочки, которые и назвали микротрубочками [16]. Белок, из которого они построены, нашли благодаря яду колхицину. Было известно, что колхицин останавливает деление клеток, разрушая веретено. Американские биохимики Г. Борризи и Э. Тейлор пометили колхицин радиоактивной меткой и выделили белок, с которым он связывается [17]. Этот белок японский исследователь Х. Мори назвал в 1968 году тубулином [18].

Микротрубочки, как и актиновые нити, полярны: у них есть быстро растущий плюс-конец и медленный минус-конец. В клетке минус-концы обычно закреплены в центре организации микротрубочек — у животных это клеточный центр около ядра, — а плюс-концы растут к периферии. Отдельная микротрубочка ведёт себя необычно: она то растёт, то внезапно начинает быстро разбираться («катастрофа»), то снова растёт. Это явление, открытое в 1984 году американцами Т. Митчисоном и М. Киршнером, назвали динамической нестабильностью [19]. Благодаря ей микротрубочки постоянно «прощупывают» цитоплазму и быстро перестраиваются, например при образовании веретена деления.

Функции микротрубочек:

• Транспорт внутри клетки. По микротрубочкам, как по рельсам, движутся моторные белки, перенося мембранные пузырьки, митохондрии, хромосомы. Кинезины движутся к плюс-концам, то есть от центра клетки к периферии, динеины — к минус-концам, к центру. Кинезин открыли в 1985 году американцы Р. Вейл, Т. Риз и М. Шитц, изучая, как движутся пузырьки в аксоплазме гигантского аксона кальмара [20]. Кинезин «шагает» по микротрубочке двумя «ногами», делая шаги по 8 нм и расходуя одну молекулу АТФ на шаг. Так белки, синтезированные в теле нервной клетки, доставляются к окончаниям аксона, отстоящим на метр.
• Веретено деления. При делении клетки микротрубочки образуют веретено, которое разводит хромосомы к полюсам (подробно — в статье «Клеточный цикл»).
• Форма и полярность клетки. Микротрубочки поддерживают длинные отростки нервных клеток, у растений направляют отложение целлюлозных волокон стенки и тем определяют направление роста клетки.
• Центриоли, реснички и жгутики построены из микротрубочек (разделы 9 и 10).

Транспорт в нервной клетке

Самая длинная «железная дорога» клетки — аксон нервной клетки. Синтез белка идёт в основном в теле нейрона, а нужны белки, мембраны и митохондрии и в окончаниях аксона, иногда отстоящих на метр. Ещё в 1960-е годы, вводя в тело нейрона меченые аминокислоты, учёные обнаружили два потока. Быстрый транспорт несёт мембранные пузырьки и митохондрии со скоростью 200–400 мм в сутки; медленный перемещает белки цитоскелета и ферменты цитозоля со скоростью всего несколько миллиметров в сутки [1]. Быстрый транспорт к окончаниям обеспечивают кинезины, обратный — к телу клетки — динеины. Американский биохимик С. Брейди одновременно с группой Вейла показал в 1985 году, что за быстрый транспорт отвечает новый белок, расщепляющий АТФ, — тот самый кинезин [21].

Нарушения транспорта по микротрубочкам связаны с болезнями нервной системы. При болезни Альцгеймера белок тау, который в норме скрепляет микротрубочки аксонов, изменяется, отделяется от них и слипается в клубки внутри нейронов. Микротрубочки теряют устойчивость, транспорт к окончаниям страдает, и нейроны постепенно гибнут. Мутации в генах динеина и кинезинов вызывают некоторые наследственные заболевания периферических нервов, при которых первыми страдают самые длинные аксоны — идущие к стопам.

История таксола показывает, как долго лекарство может идти от растения к больному. В 1962 году ботаники, собиравшие образцы растений для поиска противоопухолевых веществ, срезали кору тихоокеанского тиса. Действующее вещество выделили и определили его строение в 1971 году американские химики М. Уолл и М. Вани. Но как оно действует, оставалось неизвестным, пока в 1979 году американский фармаколог С. Хорвиц не показала, что таксол не разрушает микротрубочки, как колхицин, а наоборот, заставляет тубулин собираться в необычно устойчивые трубочки, которые не могут разобраться [22]. Клетка с «замороженными» микротрубочками не может построить работающее веретено и погибает. Коры тиса для лечения не хватало — на курс лечения одного больного требовалась кора нескольких деревьев, — и лекарство научились получать из хвои других тисов и затем в культуре растительных клеток.

9. Клеточный центр и центриоли

Клеточный центр (центросома) — немембранный органоид, лежащий обычно рядом с ядром. Его описали в 1870–1880-х годах бельгийский эмбриолог Э. ван Бенеден и немецкий биолог Т. Бовери, наблюдая деление яйцеклеток аскариды и морского ежа. Они увидели, что при делении клетки к полюсам расходятся два маленьких тельца, от которых лучами отходят нити веретена. Бовери назвал тельце центросомой, а маленькую плотную частицу в её середине — центриолью [1].

У животных клеточный центр состоит из двух центриолей, расположенных перпендикулярно друг другу, и окружающего их облака белков — перицентриолярного материала. Каждая центриоль — полый цилиндр длиной около 0,5 мкм и диаметром около 0,2 мкм. Стенка цилиндра образована девятью группами микротрубочек, по три в каждой (триплетами), расположенными по кругу; центральных микротрубочек нет. Это строение записывают формулой 9 × 3 (или «9 + 0»).

Главная функция клеточного центра — организация микротрубочек. В перицентриолярном материале находятся кольцевые комплексы особого белка, γ-тубулина, от которых начинают расти новые микротрубочки. Поэтому минус-концы микротрубочек сходятся к клеточному центру, а плюс-концы растут от него во все стороны. При делении клетки клеточный центр удваивается, два новых центра расходятся к полюсам и становятся полюсами веретена деления.

Центриоли удваиваются строго один раз за клеточный цикл, в период синтеза ДНК. Новая центриоль начинает расти рядом со старой, под прямым углом к ней, — так что у каждой пары одна центриоль «мать», другая «дочь». Если удвоение нарушается и центриолей становится больше, деление может пойти сразу к трём или четырём полюсам, и хромосомы распределяются неправильно. Бовери ещё в 1914 году предположил, что такие нарушения могут вести к образованию опухолей; сегодня известно, что во многих опухолевых клетках действительно бывает лишний клеточный центр.

Центриоли есть в клетках большинства животных и многих протистов. У цветковых и голосеменных растений их нет вовсе, а у большинства грибов вместо них есть другие тельца, не содержащие центриолей. Веретено деления у таких клеток всё равно образуется: микротрубочки собираются вокруг ядра и у хромосом. У растений, сперматозоиды которых подвижны (мхи, папоротники, гинкго, саговники), центриоли появляются только в клетках, дающих сперматозоиды: они служат основаниями жгутиков. Подробнее — в статье «Центриоли у растений».

10. Реснички и жгутики

Реснички и жгутики — органоиды движения эукариотических клеток. Это тонкие выросты клетки диаметром около 0,25 мкм, покрытые плазмалеммой. Внутри них проходит осевая нить — аксонема — из микротрубочек. Реснички короткие (5–10 мкм) и обычно многочисленные, жгутики длинные (у сперматозоида человека около 50 мкм) и немногочисленные. По внутреннему строению реснички и жгутики эукариот одинаковы [1].

Формула 9 + 2

В 1954 году американские цитологи Д. Фосетт и К. Портер рассмотрели в электронный микроскоп поперечные срезы ресничек мерцательного эпителия и увидели удивительно правильную картину: по кругу расположены девять пар микротрубочек (дублетов), а в центре — две одиночные микротрубочки [23]. Оказалось, что это строение — 9 + 2 — одинаково у ресничек инфузории, жгутиков водорослей, сперматозоидов и ресничек дыхательных путей человека. Такое постоянство говорит о том, что этот органоид возник один раз у общего предка всех эукариот.

У основания каждой реснички лежит базальное тельце, устроенное так же, как центриоль (9 × 3). Из него вырастает аксонема: две микротрубочки каждого триплета продолжаются в дублеты реснички. Базальное тельце и центриоль взаимно превращаются: у многих клеток центриоль, подходя к поверхности, становится базальным тельцем и начинает выращивать ресничку.

Как ресничка изгибается

К каждому дублету прикреплены «ручки» из моторного белка динеина, который открыл в 1965 году биохимик Я. Гиббонс, работавший в Гарвардском университете, изучая реснички инфузорий [24]. Динеиновые ручки одного дублета шагают по соседнему дублету и стремятся сдвинуть его. Но дублеты связаны друг с другом эластичными белковыми перемычками и прикреплены к базальному тельцу, поэтому сдвинуться свободно не могут — и аксонема изгибается. В 1971 году К. Саммерс и Гиббонс провели решающий опыт: они обработали жгутики сперматозоидов морского ежа ферментом трипсином, разрушив перемычки, и добавили АТФ. Аксонема не изгибалась, а распадалась: дублеты выдвигались друг относительно друга, и жгутик удлинялся в несколько раз [25]. Значит, изгиб возникает из скольжения дублетов, а перемычки превращают скольжение в изгиб.

Ресничка бьёт, как весло: быстрый прямой «гребок» и медленное возвращение в изогнутом виде. Жгутик обычно совершает волнообразные движения, бегущие от основания к кончику. Реснички соседних клеток бьют согласованно, и по поверхности эпителия бегут так называемые метахрональные волны.

Что делают реснички

• Передвижение клеток: инфузории, жгутиконосцы, сперматозоиды, зооспоры водорослей и грибов, личинки многих беспозвоночных.
• Движение жидкости вдоль поверхности клеток. Мерцательный эпителий дыхательных путей человека несёт около двухсот ресничек на каждой клетке; вместе они непрерывно гонят слой слизи с прилипшими пылинками и микробами вверх, к глотке, со скоростью несколько миллиметров в минуту. Реснички маточных труб продвигают яйцеклетку к матке.
• Восприятие сигналов. Почти у всех клеток тела человека есть одна неподвижная первичная ресничка. Она устроена по формуле 9 + 0 (без центральной пары) и служит антенной: в её мембране собраны рецепторы, воспринимающие химические сигналы и ток жидкости. Светочувствительные отделы палочек и колбочек сетчатки и обонятельные реснички — тоже видоизменённые реснички.

Жгутики бактерий устроены совсем иначе. Это не выросты клетки, покрытые мембраной, а тонкие белковые нити снаружи клетки, которые вращаются мотором в мембране, как пропеллер, за счёт потока протонов. У архей — свои, третьи по устройству жгутики. Сравнение всех трёх типов — в статье «Жгутики бактерий, архей и эукариот».

11. Промежуточные филаменты

Третья система цитоскелета — промежуточные филаменты, названные так потому, что по толщине (около 10 нм) они занимают промежуточное положение между микрофиламентами и микротрубочками. В отличие от них, промежуточные филаменты построены из разных белков в разных клетках, не имеют полярности, по ним не ходят моторные белки, и они гораздо устойчивее. Их главная задача — механическая прочность. Молекулы белка свиты в них в многожильный канат, который выдерживает растяжение лучше, чем актиновые нити и микротрубочки [1].

• Кератины — в клетках эпителия. Через десмосомы кератиновые нити соседних клеток связаны в единую сеть, и эпидермис выдерживает трение и растяжение. Роговые чешуйки кожи, волосы, ногти, перья, рога и копыта состоят в основном из кератинов погибших клеток.
• Виментин — в клетках соединительной ткани; десмин — в мышечных клетках; нейрофиламенты — в аксонах нервных клеток.
• Ламины образуют ядерную ламину — сеть под внутренней мембраной ядерной оболочки, придающую ядру форму и прочность.

Значение промежуточных филаментов ярко видно при их нарушениях. При наследственной болезни — простом буллёзном эпидермолизе — мутации генов кератинов делают сеть промежуточных филаментов непрочной, и клетки эпидермиса разрываются от лёгкого трения: на коже образуются пузыри [28]. Мутации гена ламина A вызывают прогерию — редкую болезнь, при которой ребёнок стареет в несколько раз быстрее обычного.

У растений и многих протистов настоящих промежуточных филаментов нет, а ламины ядра у растений заменены другими белками. Промежуточные филаменты не входят в кодификатор ЕГЭ, но объясняют, как клетки эпителия и кожа в целом выдерживают механические нагрузки.

12. Клетки в движении

Многие клетки многоклеточного организма способны ползать. Это движение целиком основано на цитоскелете — на сборке актиновых нитей на переднем крае клетки, сокращении актомиозиновой сети в её задней части и перестройке контактов с поверхностью.

• Нейтрофилы — лейкоциты, первыми приходящие в очаг воспаления. Они выходят из сосудов, протискиваясь между клетками стенки капилляра, и ползут к бактериям, ориентируясь на выделяемые ими вещества. На знаменитом учебном фильме 1950-х годов, снятом американским гематологом Д. Роджерсом, нейтрофил гонится за бактерией между эритроцитами, повторяя все её повороты, и в конце концов поглощает её.
• Фибробласты заползают в рану и заполняют её межклеточным веществом; клетки эпидермиса наползают на рану с краёв пластом.
• Клетки нервного гребня у зародыша позвоночных отделяются от нервной трубки и мигрируют по телу на большие расстояния, давая начало пигментным клеткам кожи, нейронам вегетативной нервной системы, хрящам лица.
• Опухолевые клетки при образовании метастазов отделяются от опухоли, проползают в сосуды и разносятся по организму. Изучение того, как клетка ползёт, поэтому важно и для медицины.

Для ползания нужны и микротрубочки: они определяют, где у клетки «перед» и «зад», и доставляют к переднему краю нужные мембраны и белки. Если разрушить микротрубочки колхицином, клетка продолжает выпускать выросты, но во все стороны сразу и перестаёт двигаться направленно.

13. Цитоскелет растительной клетки

Растительная клетка заключена в жёсткую стенку и ползать не может, но цитоскелет нужен ей не меньше, чем животной. Микротрубочки у растений собираются без клеточного центра — от множества мелких центров на поверхности ядра и под плазмалеммой.

Направление роста. Под плазмалеммой растущей клетки микротрубочки лежат параллельными рядами поперёк оси клетки. В 2006 году американские исследователи А. Паредес, К. Сомервилль и Д. Эрхардт пометили светящимся белком фермент, синтезирующий целлюлозу, и увидели, что комплексы этого фермента движутся в мембране точно вдоль микротрубочек [29]. Микротрубочки служат им направляющими. Поэтому волокна целлюлозы в стенке откладываются поперёк клетки кольцами, и клетка, набирая воду, растягивается не во все стороны, а в длину. Если разрушить микротрубочки колхицином, клетки корня начинают раздуваться, как шары.

Деление. Перед митозом микротрубочки собираются в кольцо — препрофазную ленту, — которое отмечает место будущей перегородки. После расхождения хромосом между дочерними ядрами образуется фрагмопласт — система микротрубочек, по которой пузырьки из аппарата Гольджи доставляют материал клеточной пластинки. Пластинка растёт от центра к краям и встраивается в материнскую стенку ровно там, где было кольцо.

Движение органоидов. Актиновые нити растительной клетки обеспечивают циклоз (раздел 2), перемещение хлоропластов, ядра, пузырьков к растущему кончику корневого волоска и пыльцевой трубки. Пыльцевая трубка растёт со скоростью до 1 см в час, и такой рост невозможен без постоянного подвоза материала по актиновым нитям.

14. Есть ли цитоскелет у бактерий

Долгое время считалось, что цитоскелет — исключительно эукариотическое изобретение. Но в 1990-х годах у бактерий нашли белки, похожие на тубулин и актин. Белок FtsZ, родственник тубулина, образует кольцо в середине делящейся бактерии и стягивает её надвое. Белок MreB, родственник актина, образует под мембраной короткие нити, которые направляют рост стенки и определяют палочковидную форму кишечной палочки и сенной палочки. У бактерии каулобактера найден белок кресцентин, похожий на белки промежуточных филаментов: он придаёт клетке изогнутую форму. Значит, основа цитоскелета возникла ещё у общих предков бактерий и эукариот, а эукариоты лишь значительно её развили, добавив моторные белки [1].

15. Частые ошибки

• «Рибосомы окружены мембраной» или «рибосомы — часть ЭПС». Рибосомы немембранные; к ЭПС они прикрепляются лишь на время синтеза белков определённого типа.
• «Рибосомы прокариот и эукариот одинаковы». У прокариот 70S, в цитоплазме эукариот — 80S; в митохондриях и пластидах — рибосомы бактериального типа.
• «Микрофиламенты построены из тубулина, микротрубочки — из актина». Наоборот: микрофиламенты — актин, микротрубочки — тубулин.
• «Центриоль устроена по формуле 9 + 2». Центриоль и базальное тельце — 9 × 3 (девять триплетов без центральных микротрубочек); аксонема реснички и жгутика — 9 + 2.
• «Клеточный центр есть у всех эукариот». У высших растений и большинства грибов центриолей нет.
• «Жгутики бактерий и эукариот устроены одинаково». Жгутик бактерии — вращающаяся белковая нить, жгутик эукариот — вырост клетки с микротрубочками 9 + 2, который изгибается.
• «Мышца сокращается, потому что укорачиваются нити актина и миозина». Нити не меняют длину — они скользят друг относительно друга.
• «Цитоплазма неподвижна». Цитоплазма постоянно движется; у растений это хорошо видно по движению хлоропластов.

16. Интересные факты

• Рибосомная РНК — около 80 % всей РНК клетки. Поэтому, когда учёные впервые выделяли РНК из клеток, они получали в основном рибосомную, и о существовании матричной РНК догадались только в начале 1960-х годов.
• Синтез белка — один из самых энергоёмких процессов клетки: по оценкам, на него идёт до четверти и более энергии, которую тратит клетка млекопитающего в покое [30].
• Кинезин, несущий пузырёк, делает около ста шагов в секунду и перемещается со скоростью около 0,8 мкм/с. Путь от тела двигательного нейрона в спинном мозге до окончания аксона в стопе такой груз проходит примерно за две недели.
• Каждая ресничка дыхательных путей делает 10–20 ударов в секунду — около миллиона ударов в сутки. Табачный дым замедляет и останавливает работу ресничек, поэтому у курильщиков слизь застаивается в бронхах и появляется кашель.
• Сперматозоид человека плывёт со скоростью около 2–3 мм в минуту. За час он мог бы проплыть 12–18 см, но путь к яйцеклетке ему преграждают слизь шейки матки, складки маточных труб и защитные клетки, и до цели добирается лишь ничтожная доля сперматозоидов.
• Мышечное волокно лягушки, в котором Хаксли и Нидергерке наблюдали скольжение нитей, было живым: их интерференционный микроскоп позволял видеть полосы саркомеров без окрашивания.
• Миозин, кинезин и динеин — разные семейства белков, но все они превращают энергию АТФ в механическое движение. Каждый шаг кинезина — около 8 нм, гребок миозина мышц — 5–10 нм, и на каждый шаг расходуется одна молекула АТФ. Эти белки — самые маленькие из известных двигателей: их коэффициент полезного действия достигает 50 % и выше, больше, чем у автомобильного двигателя.
• Рекордно длинные жгутики — у сперматозоидов некоторых мушек-дрозофил: сперматозоид Drosophila bifurca длиной около 6 см в двадцать раз длиннее самой мушки.

17. Частые вопросы

Почему рибосомы называют органоидами, хотя они не окружены мембраной?

Органоид — постоянная структура клетки с определённым строением и функцией. Мембрана для этого не обязательна. Рибосомы есть во всех клетках, имеют постоянное строение и выполняют строго определённую работу — синтез белка.

Чем микротрубочки отличаются от микрофиламентов?

Микротрубочки толще (25 нм), полые, построены из тубулина, по ним движутся кинезины и динеины; они образуют веретено деления, центриоли, реснички и жгутики. Микрофиламенты тоньше (около 7 нм), построены из актина, по ним движутся миозины; они обеспечивают сокращение мышц, амёбоидное движение, деление цитоплазмы, циклоз.

Чем центриоль отличается от базального тельца?

По строению — ничем: оба — цилиндры из девяти триплетов микротрубочек. Различаются положением и работой: центриоль лежит в клеточном центре и участвует в организации микротрубочек и веретена, базальное тельце лежит у основания реснички или жгутика и выращивает аксонему. Одна и та же структура может превращаться из одной в другую.

Как клетка амёбы ползёт без ресничек и жгутиков?

На переднем крае клетки растут актиновые нити, выдвигая вперёд вырост цитоплазмы — ложноножку, а миозин в задней части клетки сокращает актиновую сеть и выталкивает цитоплазму вперёд. Ложноножка прикрепляется к поверхности, и клетка подтягивается за ней.

Зачем клетке разбирать микротрубочки, если их потом снова собирать?

Динамическая нестабильность позволяет клетке быстро перестраивать сеть микротрубочек. Перед делением интерфазная сеть разбирается, и из тех же молекул тубулина за минуты собирается веретено. Растущие микротрубочки «ищут» хромосомы, и удерживаются только те, которые нашли кинетохор — особый участок хромосомы. Без постоянной сборки и разборки веретено не могло бы правильно захватить все хромосомы.

Почему цитоскелет называют скелетом, если он всё время перестраивается?

Название дали в 1930-е годы, когда о цитоскелете знали только, что он поддерживает форму клетки. Позже выяснилось, что его нити постоянно собираются и разбираются, служат путями транспорта и двигателями. Но и опорная функция у цитоскелета есть: без него клетка теряет форму, а без промежуточных филаментов клетки кожи рвутся от трения. Так что название верно, но описывает лишь часть его работы.

Есть ли у вирусов рибосомы?

Нет. У вирусов нет ни рибосом, ни цитоплазмы, ни обмена веществ. Чтобы синтезировать свои белки, вирус использует рибосомы заражённой клетки. Именно поэтому вирусы — внутриклеточные паразиты и не могут размножаться вне клетки, а антибиотики, действующие на бактериальные рибосомы, на вирусы не действуют.

Почему мышцы устают?

При длительной работе в мышечных волокнах накапливаются продукты расщепления АТФ (особенно фосфат) и ионы водорода, хуже работает выход и обратная закачка кальция в саркоплазматическую сеть, истощаются запасы гликогена. Головки миозина реже совершают гребки, и сила сокращения падает. Утомление — сложное явление, в котором участвует и нервная система, но на уровне клетки оно связано именно с работой сократительного аппарата и снабжением его энергией.

18. ЕГЭ

Немембранные органоиды встречаются в заданиях на соответствие («органоид — функция», «органоид — строение»), в заданиях с рисунком (центриоль, ресничка в поперечном разрезе, рибосома на мРНК) и в заданиях второй части: объяснить действие колхицина на делящиеся клетки, сравнить рибосомы прокариот и эукариот, объяснить, почему антибиотики действуют на бактерии избирательно.

19. Для олимпиад

Скорость синтеза белка. Рибосома бактерии присоединяет около 15–20 аминокислот в секунду, эукариотическая — около 5. Белок из 300 аминокислот бактерия синтезирует за 15–20 секунд, эукариотическая клетка — примерно за минуту. Если на одной мРНК работает полисома из 10 рибосом, за то же время с неё снимается 10 копий белка. Такие расчёты часто комбинируют с длиной гена: белок из 300 аминокислот кодирует участок мРНК из 900 нуклеотидов (плюс стоп-кодон).

Работа кинезина. Шаг кинезина 8 нм, на шаг расходуется 1 АТФ. Чтобы пройти 1 мм, нужно 10⁶ / 8 = 1,25 · 10⁵ шагов и столько же молекул АТФ. При 100 шагах в секунду скорость 0,8 мкм/с, и путь в 1 м займёт 1,25 · 10⁶ с ≈ 14,5 суток.

Саркомер. Длина саркомера в покое около 2,5 мкм, при сильном сокращении около 2 мкм. В мышце длиной 10 см (10⁵ мкм) последовательно расположено около 40 000 саркомеров; если каждый укоротится на 0,5 мкм, мышца укоротится на 2 см, то есть на 20 %. При этом каждая головка миозина за один гребок сдвигает нить лишь на 5–10 нм: сокращение складывается из огромного числа мелких шагов.

Колхицин и полиплоидия. Если обработать делящиеся клетки колхицином, микротрубочки веретена не собираются, хромосомы удваиваются, но не расходятся, и в клетке оказывается вдвое больше хромосом. Олимпиадные задачи предлагают предсказать число хромосом и молекул ДНК в такой клетке: у клетки с 2n = 14 после репликации и остановки митоза колхицином будет 14 хромосом из двух хроматид (28 молекул ДНК), а после выхода из митоза без расхождения — 4n = 28 однохроматидных хромосом.

Почему 9 + 2 одинакова у всех. Строение аксонемы — классический пример гомологии на клеточном уровне: она одинакова у инфузорий, водорослей, грибов с подвижными зооспорами, животных и сперматозоидов растений. Это означает, что последний общий предок всех эукариот уже имел жгутик с аксонемой 9 + 2 и базальным тельцем. У групп, потерявших жгутики (цветковые растения, большинство грибов), исчезли и центриоли.

20. Задания с разбором

Задание 1

Выберите три верных ответа. Немембранными органоидами являются: 1) рибосомы; 2) лизосомы; 3) центриоли; 4) митохондрии; 5) микротрубочки; 6) вакуоли.

Задание 2

Установите соответствие между признаками и структурами. Признаки: А) построены из тубулина; Б) построены из актина; В) образуют веретено деления; Г) участвуют в сокращении мышц вместе с миозином; Д) образуют аксонему ресничек; Е) обеспечивают движение цитоплазмы в клетках харовых водорослей. Структуры: 1) микротрубочки; 2) микрофиламенты.

Задание 3

Выберите три верных ответа. Рибосомы: 1) состоят из двух субъединиц; 2) окружены одной мембраной; 3) содержат рРНК и белки; 4) есть только у эукариот; 5) осуществляют синтез белка; 6) образуются в аппарате Гольджи.

Задание 4

Найдите ошибки в тексте. (1) Клеточный центр состоит из двух центриолей. (2) Каждая центриоль образована девятью парами микротрубочек и двумя центральными. (3) Клеточный центр участвует в образовании веретена деления. (4) Клеточный центр есть во всех эукариотических клетках. (5) Реснички и жгутики эукариот содержат микротрубочки.

Задание 5

Установите соответствие между признаками и рибосомами. Признаки: А) 70S; Б) 80S; В) есть в цитоплазме клеток грибов; Г) есть в клетках бактерий; Д) есть в митохондриях; Е) субъединицы собираются в ядрышке. Рибосомы: 1) прокариотического типа; 2) эукариотического (цитоплазматического) типа.

Задание 6

Почему антибиотик тетрациклин подавляет размножение бактерий, но в обычных дозах мало вредит клеткам человека?

Задание 7

Как действует колхицин на делящиеся клетки и для чего его используют в селекции растений?

Задание 8

Установите последовательность событий в цикле работы головки миозина, начиная с её прикрепления к актину: 1) поворот головки и сдвиг актиновой нити; 2) прикрепление головки к актину; 3) расщепление АТФ и возвращение головки в исходное положение; 4) связывание новой молекулы АТФ и отделение головки от актина.

Задание 9

Объясните, почему после смерти наступает трупное окоченение мышц.

Задание 10

Выберите три верных ответа. Реснички и жгутики эукариот: 1) покрыты плазмалеммой; 2) содержат аксонему 9 + 2; 3) вращаются, как пропеллер; 4) построены из белка флагеллина; 5) имеют в основании базальное тельце; 6) есть у всех клеток цветковых растений.

Задание 11

Почему у больных с неподвижными ресничками (синдромом Картагенера) часто бывают хронические бронхиты и бесплодие?

Задание 12

Установите соответствие между типами движения цитоплазмы и примерами. Примеры: А) клетки листа элодеи; Б) плазмодий слизевика физарума; В) амёба протей; Г) волоски тычиночных нитей традесканции; Д) междоузлия хары. Типы: 1) круговое; 2) струйчатое; 3) челночное; 4) амёбоидное.

Задание 13

Где синтезируются белки, которые останутся в цитозоле, и белки, которые будут выделены из клетки? Объясните, чем определяется место их синтеза.

Задание 14

Выберите три верных ответа. Функции микрофиламентов: 1) сокращение мышечных волокон; 2) образование веретена деления; 3) образование кольца, разделяющего цитоплазму при делении животной клетки; 4) движение ресничек; 5) образование ложноножек; 6) образование центриолей.

Задание 15

Почему поперечнополосатая мышца при сокращении укорачивается, хотя длина актиновых и миозиновых нитей не меняется?

Задание 16

В каких клетках растения можно найти центриоли? Объясните почему.

Задание 17

Выберите три верных ответа. Цитозоль: 1) жидкая часть цитоплазмы; 2) содержит ферменты гликолиза; 3) окружён двойной мембраной; 4) место синтеза белков на свободных рибосомах; 5) находится в полости ЭПС; 6) является органоидом.

Задание 18

Какое значение имеет движение цитоплазмы для растительной клетки? Назовите три значения.

Задание 19 (олимпиадное)

Рибосома эукариотической клетки присоединяет 5 аминокислот в секунду. Сколько времени займёт синтез белка из 450 аминокислот? Сколько молекул этого белка будет синтезировано за 10 минут на одной мРНК, если на ней одновременно работают 15 рибосом, а синтез идёт непрерывно (новая рибосома начинает работу, как только освобождается место)?

Задание 20 (олимпиадное)

Длина саркомера в покое 2,4 мкм, при сокращении 1,9 мкм. Мышца длиной 12 см состоит из последовательно соединённых саркомеров. На сколько сантиметров и на сколько процентов укоротится мышца? Сколько гребков должна сделать головка миозина, если за один гребок нить сдвигается на 10 нм, а сокращение саркомера складывается из смещения актиновых нитей с двух его сторон?

Литература

1. Alberts B., Heald R., Johnson A. et al. Molecular Biology of the Cell. 7th ed. New York: W. W. Norton, 2022.
2. Ченцов Ю. С. Введение в клеточную биологию: учебник для вузов. 4-е изд. М.: ИКЦ «Академкнига», 2004.
3. Higashi-Fujime S., Ishikawa R., Iwasawa H. et al. The fastest-actin-based motor protein from the green algae, Chara, and its distinct mode of interaction with actin // FEBS Letters. 1995. Vol. 375. P. 151–154.
4. Shimmen T., Yokota E. Cytoplasmic streaming in plants // Current Opinion in Cell Biology. 2004. Vol. 16. P. 68–72.
5. Milo R., Phillips R. Cell Biology by the Numbers. New York: Garland Science, 2016.
6. Palade G. E. A small particulate component of the cytoplasm // Journal of Biophysical and Biochemical Cytology. 1955. Vol. 1. P. 59–68.
7. Schatz A., Bugie E., Waksman S. A. Streptomycin, a substance exhibiting antibiotic activity against gram-positive and gram-negative bacteria // Proceedings of the Society for Experimental Biology and Medicine. 1944. Vol. 55. P. 66–69.
8. Prezant T. R., Agapian J. V., Bohlman M. C. et al. Mitochondrial ribosomal RNA mutation associated with both antibiotic-induced and non-syndromic deafness // Nature Genetics. 1993. Vol. 4. P. 289–294.
9. Warner J. R., Rich A., Hall C. E. Electron microscope studies of ribosomal clusters synthesizing hemoglobin // Science. 1962. Vol. 138. P. 1399–1403.
10. Ban N., Nissen P., Hansen J., Moore P. B., Steitz T. A. The complete atomic structure of the large ribosomal subunit at 2.4 Å resolution // Science. 2000. Vol. 289. P. 905–920.
11. Nissen P., Hansen J., Ban N., Moore P. B., Steitz T. A. The structural basis of ribosome activity in peptide bond synthesis // Science. 2000. Vol. 289. P. 920–930.
12. Szent-Györgyi A. G. The early history of the biochemistry of muscle contraction // Journal of General Physiology. 2004. Vol. 123. P. 631–641.
13. Engelhardt W. A., Ljubimowa M. N. Myosine and adenosinetriphosphatase // Nature. 1939. Vol. 144. P. 668–669.
14. Huxley A. F., Niedergerke R. Structural changes in muscle during contraction: interference microscopy of living muscle fibres // Nature. 1954. Vol. 173. P. 971–973.
15. Huxley H., Hanson J. Changes in the cross-striations of muscle during contraction and stretch and their structural interpretation // Nature. 1954. Vol. 173. P. 973–976.
16. Ledbetter M. C., Porter K. R. A “microtubule” in plant cell fine structure // Journal of Cell Biology. 1963. Vol. 19. P. 239–250.
17. Weisenberg R. C., Borisy G. G., Taylor E. W. The colchicine-binding protein of mammalian brain and its relation to microtubules // Biochemistry. 1968. Vol. 7. P. 4466–4479.
18. Mohri H. Amino-acid composition of “tubulin” constituting microtubules of sperm flagella // Nature. 1968. Vol. 217. P. 1053–1054.
19. Mitchison T., Kirschner M. Dynamic instability of microtubule growth // Nature. 1984. Vol. 312. P. 237–242.
20. Vale R. D., Reese T. S., Sheetz M. P. Identification of a novel force-generating protein, kinesin, involved in microtubule-based motility // Cell. 1985. Vol. 42. P. 39–50.
21. Brady S. T. A novel brain ATPase with properties expected for the fast axonal transport motor // Nature. 1985. Vol. 317. P. 73–75.
22. Schiff P. B., Fant J., Horwitz S. B. Promotion of microtubule assembly in vitro by taxol // Nature. 1979. Vol. 277. P. 665–667.
23. Fawcett D. W., Porter K. R. A study of the fine structure of ciliated epithelia // Journal of Morphology. 1954. Vol. 94. P. 221–281.
24. Gibbons I. R., Rowe A. J. Dynein: a protein with adenosine triphosphatase activity from cilia // Science. 1965. Vol. 149. P. 424–426.
25. Summers K. E., Gibbons I. R. Adenosine triphosphate-induced sliding of tubules in trypsin-treated flagella of sea-urchin sperm // PNAS. 1971. Vol. 68. P. 3092–3096.
26. Afzelius B. A. A human syndrome caused by immotile cilia // Science. 1976. Vol. 193. P. 317–319.
27. Nonaka S., Tanaka Y., Okada Y. et al. Randomization of left-right asymmetry due to loss of nodal cilia generating leftward flow of extraembryonic fluid in mice lacking KIF3B motor protein // Cell. 1998. Vol. 95. P. 829–837.
28. Coulombe P. A., Hutton M. E., Letai A. et al. Point mutations in human keratin 14 genes of epidermolysis bullosa simplex patients: genetic and functional analyses // Cell. 1991. Vol. 66. P. 1301–1311.
29. Paredez A. R., Somerville C. R., Ehrhardt D. W. Visualization of cellulose synthase demonstrates functional association with microtubules // Science. 2006. Vol. 312. P. 1491–1495.
30. Rolfe D. F. S., Brown G. C. Cellular energy utilization and molecular origin of standard metabolic rate in mammals // Physiological Reviews. 1997. Vol. 77. P. 731–758.
31. ФИПИ. Кодификатор проверяемых требований к результатам освоения основной образовательной программы и элементов содержания для проведения ЕГЭ по биологии, 2027 г. М.: ФИПИ, 2026.